经验对大林姬鼠取食核桃技巧的增进作用.doc

英文翻译出处：J Ethol (2009) 27:8389经验对大林姬鼠取食核桃技巧的增进作用Reina Takechi 1 Noriko Tamura 2 Fumio Hayashi11.日本东京，192-0397，东京首都大学生命科学院2.日本东京，193-0843，多摩森林科学园摘要：野生大林姬鼠（Apodemus speciosus）能够取食外壳坚硬的核桃种（Juglans ailanthifolia）。大林姬鼠咬啮外壳造成孔洞，并通过孔洞取得果仁。然而，由于坚硬的外壳和复杂的处理过程，并不是所有的鼠类都能取食这种核桃。要得到全部果肉，从种脊处咬洞比从其他部位咬洞效率更高。我们测定了野外条件下经验对大林姬鼠取食核桃技巧的影响。对有核桃生境中老鼠的取食行为和无核桃生境中的老鼠取食行为进行比较，结果表明：有核桃生境中的老鼠取食核桃的效率要高于无核桃生境中的老鼠。我们也观测了人工核桃次生林中大林姬鼠的取食行为，林鼠通过这些行为能够频繁且高效地取食坚果。因而，大林姬鼠取食核桃的技巧与经验成正比。由于大林姬鼠个体在14天的核桃投食条件下就能学习到高效的取食技巧，因而尝试-错误的学习模式在整个行为建成中可能起到重要作用。关键词：食物供给的影响，取食方式，食物价值，学习，种子消耗者，驯化背景介绍：富含各种营养物质和较高能量的植物种子是动物的理想食物。某些植物为了防止动物消耗种子，采取了相应的防御机制，例如坚固的外壳，化学物质，棘刺等。胡桃楸和核桃的木质种壳就是个典型的例子，至少20%的能量集中在可消化的核仁里。（Smith and Follmer 1972）拥有一定领域或者处于扩展活动范围期的动物需要不断地开拓利用多样的食物资源。在自然条件下，稳定的食物来源和适用于大多数食物的取食技巧是不可能存在的，所以动物必须具备学习取食新型或特异食物的能力。在学习新的取食技巧的过程中，通过观察亲代或其他有经验林鼠进行学习的个体，在时间消耗，能量损失和捕食风险方面要比通过尝试-错误模式学习的个体拥有更多的优势。这是因为觅食和摄取是一个复杂的需要作一系列选择的过程，包括选择合适的觅食时间和觅食地点，决定潜在食物的摄取或淘汰，选择合适的方式破除种子的防御机制（如种壳，棘刺，化学物质），决定结束觅食并去向下一个觅食点的时机。（Galef and Giraldeau 2001）先前的研究表明了学习对啮齿动物取食技巧的增长有重要作用。例如:黑鼠（rattus rattus）幼崽通过母兽传授获得把松子从松塔上剥离的技能（Ainser and Terkel 1992; Terkel 1996; Zohar and Terkel 1996）；而美洲红松鼠（TamiasciurusHudsonicus）则是通过观察其他个体来学习咬啮山核桃的能力(Weigl and Hanson 1980)；欧洲红松鼠在偶然间咬开榛子之前，咬啮部位盲目且效率低下。但是，随着实践的增多，它们学会沿着内果皮一侧咬啮一条长缝，然后从裂缝处楔入牙齿，而后将坚果咬成两半。（Ainser and Terkel 1992;Terkel 1996;Zohar and terkel 1996）。因此，个体间的取食技能存在差异，特别是在面对较难取食的食物时候。在此，我们研究了能够取食坚硬核桃的大林姬鼠（Temminck, 1844），这种核桃具有营养价值很高的核仁，以及坚硬的内果皮包被。由于坚硬的外壳，这种核桃更多地被其他动物消耗。在日本的本岛，日本松鼠（Sciurus lis）和大林姬鼠是这种核桃的主要消耗者（e.g., Kato 1985；Miguchi 1993）。大林姬鼠（体重范围20-60g）比松鼠（体重范围250-310g；Abe et al.1994）的体型要小。大林姬鼠在获得核桃后会就地取食或储藏后取食（Tamura 2001），取食方式是在外壳上咬洞而后从洞里获取核仁。大而坚硬的外壳是对大林姬鼠取食核桃的障碍。我们测定了野外条件下，经验对大林姬鼠取食核桃的技巧的影响。对来自有核桃树生境中林鼠和无核桃树生境中林鼠的取食行为进行比较，同时我们在人工核桃次生林里观察了实验鼠取食行为的变化过程。材料及方法野外投食标记2006年-2007年，一共标记了168枚核桃作为实验材料。核桃是在野外的核桃树下收集到的，收集地点是日本的以下地区：岩手4枚，广岛16枚，岛根87枚，山口9枚，德岛52枚。测量记录每个核桃的长度（工具为游标卡尺，精度0.1mm）,按照咬痕部位分为两类（高效和非高效）。认定从种脊处咬洞是高效的取食方式，因为采用这种方式取食的老鼠能够得到全部的核仁而不受内果皮的阻碍。相对的，从其他部位取食就得不到全部核仁或受到内果皮的阻碍，所以认定从其他的部位取食是非高效的取食方式。生态环境的影响实验地点位于Tama森林科学园的实验林地（TFSG; 90公顷，海拔183-287m）, 日本本州中部，东京八王子市（3539N, 13916E）。主要下层植被包括桃叶珊瑚（Aucuba japonica），新木姜子（Neolitsea sericea）和细枝青冈栎（Quercus glauca）。核桃树呈不规则分布，实验地的详细介绍在Tamura的论文里已经给出（1998）。我们把整个TFSG划分为115个小区，每个小区面积100，其中19个小区有核桃树。在2005年3月到2006年4月，在TFSG使用谢尔曼陷笼捕捉大林姬鼠（H. B. Sherman陷笼，LFA-可折叠鼠笼，2307590mm, 美国佛罗里达州塔拉哈西市）。鼠笼覆盖乙烯泡沫，底部用电线固定在地面上，鼠笼里提供了棉花（作为巢穴的材料）和花生。鼠笼在下午投放，并在次日早晨回收。除哺乳期的母鼠在原地释放外，捕获的其他大林姬鼠都被装在运输鼠笼里带回实验室（运输笼大小为240155145mm，三高有限公司，日本大阪），笼中带有花生，一块苹果，水，和棉花。鉴定性别，称重，评估生殖状况，而后单独笼养（笼大小200250350mm）。每个笼子都用隔板隔开，以防个体之间相互观察。用7070200mm的塑料盒作为鼠穴，盒中有木屑并有两个孔洞作为入口。笼中放置了两根细小的枯枝（直径20mm，长度250mm），模拟自然生境。每个实验日投放一粒花生，五粒向日葵种子，以及林鼠体重10%当量的鼠类球团（仓鼠与实验室饲料，Hipet有限公司，日本大阪），水自由采食。实验开始的1-3天每天提供一小块苹果，第6天和第10天提供半只沙丁鱼干作为补充食物。实验室模拟自然的日长和温度，但夏季的温度控制在28以下。实验结束后，在捕捉点释放所有的林鼠。核桃收集于茨城县千代田公司的野生林地，并在阴凉通风处储藏。每个实验日随机选取核桃，称重，测量大小（包括长度，宽度，厚度）后在夜间放入鼠笼。核桃的体积用（长度宽度厚度）6来表示。（单位mm3），次日回收核桃并记录发现位置和取食特征，实验连续重复14天。将取食行为分为五种类型：原地存留（包括轻微的移动），咬洞，一侧取食，两侧取食。如果核桃被取食，根据取食特征确定为高效和非高效。运用视频摄像机记录取食开始到取食结束的过程（数字摄像机型号为DCR-TRV 17, DCR-TRV 30,DCR-PC 300, DCR-HC 90, or DCR-HC 96，索尼，日本东京）。取食时间不包括林鼠的休息时间（停止取食一分钟以上认定为休息时间），夜间用夜间模式拍摄林鼠的行为(光线1.0 lux)。食物供给的影响在日本伊豆半岛的静冈市的Yugashima附近的森林设置了三个试验区，一个作为主试验点（1.1公顷），两个作为对照区（0.5公顷和0.7公顷）。三个实验区距离在1km以上，实验区范围和周围没有核桃树。实验区放置5个间隔50m的木质投食箱。投食箱入口处蒙有电网（30mm网格），防止其他动物（如松鼠等）取食核桃。实验进行前，预先将核桃在80下冷冻一周。2005年5月到2006年4月，每月投放一次或两次，每个投食箱放置20个核桃。在2004年秋天和2005年春天在试验区提前进行了核桃投放。2005年4月到2006年4月林鼠按照以上所述的方式笼养，实验室的行为观察也按照以上所述进行。然而，在实验进行的第15天，给每个老鼠投放半个破开的核桃，次日检验核仁是否被取食。这个实验总共需要26个实验个体。数据分析对某些数据进行双因素t-测验，以及林鼠的体重与取食的显著性关系。当t-测验差异不明显时，用韦尔奇近似t值（Zar,1996）。当数据(原地存留，咬洞未取食，取食的核桃数量，高效取食的比率)偏离时，运用MannWhitney的U测验和Spearman的轶相关系数。结果野外取食标记在岩手实验区，9个标记位置（即孔洞）位于种脊。在广岛，岛根，山口，德岛实验区，种脊处分布的孔洞占总孔洞的比率分别是22/28（78.6%），146/163（89.6%），16/17（94.1%），101/104（97.1%）。因此，294/321（91.6%）的高效取食痕迹，只有27个孔洞是非高效取食的痕迹。种脊处开洞的核桃大小和非种脊处开洞的核桃大小无显著差别（t测验：t175=0.23,P=0.82）。生态环境的影响在TFSG的100-m小区中,有核桃树小区捕捉到11只大林姬鼠，无核桃树小区捕捉到29只。两组林鼠的体重无显著差异，性比也基本相同（无核桃树生境15只雄鼠，14只雌鼠；有核桃生境5只雄鼠，6只雌鼠；方差分析：X12 =0.13，P=0.72）。投放给两组林鼠的核桃体积和重量基本相同。（xSD=9.020.35g，n=29，无核桃生境；8.990.18g，n=11,有核桃生境；Welch的t测验，t34=0.38，P=0.70）。两组林鼠原地存留的核桃数量无显著差异，而取食和咬开未取食的核桃数量也没有显著差异。然而，被取食的核桃里，来自有核桃生境的老鼠高效取食的比率较高，耗时较短。林鼠个体对核桃的处理方式存在差异，表现出三种不同的处理模式。来自无核桃生境的29只林鼠，6只（20.7%）在实验初期即从种脊处咬洞，10只（34.5%）在观察到某些林鼠取食核桃后采用这种取食方式；13只（44.8%）在实验期间不取食核桃。来自无核桃生境的林鼠，这三种情况的个体数分别为：7只（63.6%），0只（0.0%），4只（36.4%）。因此，在实验的起始阶段，来自有核桃生境的林鼠高效取食的几率较高(方差分析：X22=8.45,P=0.015)林鼠的体重不影响林鼠的取食行为，即原地存留量，咬洞未取食量，取食的核桃数量，以及高效取食的比率和取食耗时。食物供给的影响在Yugashima，实验期间投放15次核桃，在三月到九月间，投食箱里的核桃几乎被全部移动。然而，从十月到二月，箱里会有部分核桃留存，这是因为此时自然林里的橡实更容易得到。从对照区捕捉到林鼠21只，从核桃投放区（即实验区）捕捉到林鼠17只。两组林鼠的体重，性比基本相同（性比：对照区12雄9雌，实验区11雄6雌；方差分析X12=0.22，P=0.64）。提供给两组实验鼠的核桃体积和重量也没有显著差异（X=SD=9.110.21g，n=21,对照区；9.120.26g，n=17，实验区；t测验，t36=0.10，P=0.92）。两组原地存留的核桃数目无显著差别，实验区的林鼠咬洞未取食和取食的数量更多。在移动的的核桃中，来自实验区的老鼠高效取食的几率较高，但两组取食耗时无显著差异。来自对照区的21只林鼠中，4只（19.0%）林鼠在实验初始阶段即从种脊处取食核桃；6只（28.6%）在观察其他林鼠取食核桃后开始采用这种处理方法取食核桃；11只（52.4%）在实验期间不取食核桃。来自实验区的17只林鼠中，这三种取食模式的林鼠分别为11只（64.7%），4只（23.5%），2只（11.8%）。因而，来自实验区的林鼠高效取食核桃的机率较高（方差分析：X22=9.58,P=0.008）。无论哪种取食模式，在第15天提供破裂的核桃时，所有林鼠均取食了全部的核仁（对照组n=15;实验区n=11）。在实验区的林鼠中，体重与林鼠取食核桃的数量成正比（Spearman相关系数：rs=0.52，n=17，P=0.04）。相对的，实验区（相关系数: r2 = 0.84, t6 = 5.63，P = 0.0013）和对照区（r2 = 0.53, t12 =3.69, P = 0.003）林鼠的取食耗时与体重成反比。比较两组中体型相近林鼠的取食耗时，实验区中林鼠耗时较短(ANCOVA: F(1,18) = 0.75, P = 0.40 for slopes; F(1,19) = 4.35, P = 0.05 for intercepts）讨论林鼠靠两只爪子举着核桃来咬啮外壳。这对林鼠取食核桃通常是很困难得，例如一只老鼠通常会用1只以上的爪子从一侧取食核桃。尽管它会连续的咬啮核桃，孔洞出现的位置是林鼠不受内果皮阻碍和不在核桃内部遗留核仁的取食能力的重要体现指标。从种脊处取食是最高效的取食部位，事实上，野外的核桃多数是从沿着种脊的部位被咬开孔洞的。核桃可食用的部位占总重量的22.3%（鲜重），并且与核桃大小无关（Tamura and Hayashi 2008）。本实验中采用的核桃鲜重大约为9g，检测可食部分与鲜重的比率，实验核桃有接近2g的可食部分；林鼠从一侧取食可以得到大约1g的核仁。对于体重20-60g的林鼠来说，1g的核仁是一个相当高的收益。很明显，一旦林鼠学会取食这种核桃，如此大的取食收益将刺激林鼠继续取食。我们发现经验对大林姬鼠的取食技巧有增进作用，在技巧上的增进体现在较高的开洞效率，以及较小的时间消耗。因此，林鼠的取食行为并非只靠先天生成且一成不变的，而是寻要时间和练习才变得完善。食物类型的变化和行为的可塑性在林鼠的取食过程中（Tatsukawa and Murakami 1976）也可能会保持一致。我们的结果证实了先前的研究发现的林鼠取食行为建成的学习过程，个体或群体的变化倾向可能是由于群体（如智能传承）或非群体的因素（如尝试-错误模式）造成的(Galef and Giraldeau 2001；Galef 2004)。例如，居住在以色列地区松树林的黑鼠主要以从松塔上剥离的松子为食，但是以色列其他地区的老鼠无论是采用尝试-错误模式还是观察其他林鼠获取松子的学习模式都不能学习到这种能力。然而，不会剥离松子的母鼠产下的幼鼠，由会剥离松子的鼠抚养大后却具有剥离松子的能力。此外，在其他林鼠或人类实验者把松塔剥离一部分后，有成功把松子剥离经验的老鼠也成为了能够熟练获取松子的个体。这项研究表明，在黑鼠取食松塔的过程中，智力传承是最重要的影响因素（Ainser and Terkel 1992; Terkel 1996；Zohar and Terkel 1996)。大多数的挪威鼠（Rattus norvegicus）都沿河两岸生活，主要靠潜水捕食河底的软体动物为生（Gandolfi and Parisi 1973；Parisi and Gandolfi 1974）。然而，相近地区的鼠类却不取食这种软体动物，尽管它们的活动范围内也有这种软体动物存在。这项研究表明，类似于黑鼠对松子的剥离能力，群体传播模式在传播取食软体动物技能时，可能是非常可靠地。在实验室，所有近水条件下培养的幼年挪威鼠在很小的年龄就开始在水中游泳（Galef 1980）。而且，从未学会游泳或潜水的成年鼠类即使和会潜水的老鼠甚至是和会潜水的个体生活在一起，当它们在岸上连续接触到这种软体动物时，也不会潜水捕食(Galef 1980).。从遗传的角度来说，会游泳母兽能够加速幼鼠潜水行为的建成，但对其他幼鼠的其他方面没有影响（Galef 1980）。在橡树种子雨期间捕获的阿尔及利亚鼠（有经验个体）能够辨别出象鼻虫蛀坏的橡实（Munoz an