12-10-18 水稻-稻瘟病互作文献综述.pdf

摇 南京农业大学学报摇 2012 35 5 1 8 摇 Journal of Nanjing Agricultural Universityhttp 試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試試 nauxb njau edu cn 收稿日期 2012 07 05 基金项目 国家自然科学基金项目 30900888 31171516 江苏省自然科学基金项目 BK2009306 国家转基因生物新品种培育重大专项 2009ZX08009 040B 2011ZX08009 003 作者简介 张红生 博士 教授 研究方向为水稻遗传育种 Tel 025 84396075 E鄄mail hszhang njau edu cn 通讯作者 张红生 吴云雨 鲍永美 水稻与稻瘟病菌互作机制研究进展 J 南京农业大学学报 2012 35 5 1 8 水稻与稻瘟病菌互作机制研究进展 张红生 吴云雨 鲍永美 南京农业大学作物遗传与种质创新国家重点实验室 江苏 南京 210095 摘要 水稻 稻瘟病菌互作已成为研究植物与病原物互作的模式系统 本文从稻瘟病菌侵入机制 效应分子功能 水稻抗稻 瘟病免疫系统及抗病基因和无毒基因的互作等方面对水稻与稻瘟病菌互作机制研究进展进行了综述 并对有待进一步研 究的问题进行了讨论和展望 关键词 水稻 稻瘟病菌 互作 中图分类号 Q945 8 S332 2摇 摇 摇 摇 文献标志码 A摇 摇 摇 摇 文章编号 1000 2030 2012 05 0001 08 Advances on the mechanism of interaction between rice and blast fungus ZHANG Hong鄄sheng WU Yun鄄yu BAO Yong鄄mei State Key Laboratory of Crop Genetics and Germplasm Enhancement Nanjing Agricultural University Nanjing 210095 China Abstract The interaction between plant and pathogens is a hot spot in the field of plant pathology in recent years and the corresponding results establish the theoretic foundation for the plant resistance mechanism and resistance breeding The specific interaction between rice and blast fungus Magnaporthe oryzae has become the model system for studying the plant鄄pathogen interaction mechanisms This paper reviewed the advances on interaction mechanism between rice and M oryzae including the mechanisms of the rice blast infection the function of effector the rice immune system and the interaction between resistance gene in rice and avirulence gene in M oryzae Key words rice Magnaporthe oryzae interaction 由子囊菌 Magnaporthe oryzae 引起的稻瘟病是一种世界性的水稻病害 严重影响我国水稻生产和粮食 安全 随着水稻和稻瘟病菌全基因组测序计划的相继完成 水稻 稻瘟病菌的互作机制研究已成为植物 病原物互作机制研究的模式系统 1 2 深入研究稻瘟病菌入侵机制 病菌效应分子 effector 的功能 无毒 基因 抗病基因之间的互作及水稻响应机制等 对利用抗病遗传育种和遗传工程手段控制稻瘟病危害 保 障水稻生产具有十分重要的意义 1摇 稻瘟病菌的侵染过程 在合适的环境条件下 稻瘟病菌的分生孢子可以侵染各个生育时期的水稻组织 包括叶 茎 节和穗 等 稻瘟病菌的侵染和致病周期是由一系列明显可分的发育过程所组成 孢子附着到寄主表皮 孢子萌 发 芽管发育 附着胞形成 产生侵入钉 在寄主植物中生长等 图 1 3 侵入过程始于具有 3 个细胞的稻 瘟病菌分生孢子 通过顶端分泌的黏合物使孢子紧紧附着锚定在水稻叶片表面 并在分生孢子顶端萌发芽 管 芽管进一步分化成圆顶状的附着胞 这个过程受细胞周期调控 4 附着胞的形成一般受坚硬的叶片 疏水区诱导 叶片表面的角质素和脂质等也能诱导附着胞的形成 5 6 在芽管形成过程中分生孢子中的 1 个细胞核会游动到芽管中进行有丝分裂 形成子细胞核后返回到分生孢子中 孢子中的 3 个细胞核和其他 物质随后发生自噬作用 autophagy 被全部降解 子细胞核移动到附着胞中 4 附着胞成熟后 其体内会 积累高浓度的甘油类溶质 产生高达 8 MPa 的膨压 附着胞的细胞壁富含甲壳质 在细胞壁和细胞膜之间有一层黑色素 黑色素对附着胞的侵染十分重 南摇 京摇 农摇 业摇 大摇 学摇 学摇 报第 35 卷 要 早期的研究表明 不能形成黑色素的突变体菌株 因为不能产生足够大的膨压 失去致病性 7 8 由 黑色素作为结构屏障而产生的膨压会转化为机械力 迫使附着胞上的侵入钉刺穿寄主叶片表皮进入到叶 肉细胞中 初级侵入菌丝在寄主细胞中吸收营养后产生次级菌丝 次级菌丝通过寄主细胞胞间连丝扩散 到邻近的细胞中 9 侵染后 72 h 在受侵染的叶片表面形成可见的坏死症状 即病斑 10 图 1摇 稻瘟病菌生命周期 9 Fig 1摇 The life cycle of Magnaporthe oryzae 9 2摇 效应分子的功能研究 在稻瘟病菌的侵染和致病过程中 有利于致病过程完成的基因通常被称为致病性基因 pathogenicity genes 这些基因对稻瘟病菌在水稻体外完成其生命周期可能不是十分重要 但对稻瘟病菌的侵入和病 害的发展是必需的 11 效应分子基因就属于这一类基因 它们大部分编码小分子分泌蛋白 可以诱导改 变寄主细胞的结构和功能 促进病原物侵入 抑制或激活效应分子诱导的免疫反应 12 大部分效应分子 通过基因组测序和转录组学等生物信息学方法被鉴定 通过这种方式鉴定出来的小分子分泌蛋白被称之 为效应分子 13 一些效应分子为无毒蛋白 且和寄主中的抗病蛋白之间符合 基因对基因冶假说 14 当 稻瘟病菌中无毒基因突变后 具有对应抗病基因的寄主不能识别该突变菌株 导致亲和性反应即病害的 发生 随着基因组测序和基因克隆技术的发展 越来越多的稻瘟病菌效应分子被鉴定和克隆 已经克隆的 稻瘟病菌效应分子大致可分为两类 一类为分泌蛋白 另一类为次生代谢产物 9 稻瘟病菌的大部分效应 分子属于第一类 通过图位克隆方法克隆的 PWL1 和 PWL2 是稻瘟病菌控制对弯叶画眉草专化抗性的无 毒基因 15 16 PWL1 和 PWL2 编码具有分泌信号序列的富含甘氨酸疏水蛋白 2 个蛋白之间具有 75 的 氨基酸相似性 Avr鄄Pita 是另一个通过图位克隆方法克隆的无毒基因 编码 1 个与非金属硫蛋白酶类似的 分泌蛋白 能够直接被寄主细胞内的抗病基因 Pita 产物所识别 17 AvrPiz鄄t 18 Avr鄄Pia 19 和 Avr1鄄 CO39 20 都属于分泌蛋白家族 王建飞等 21 采用 4 对编码分泌蛋白的无毒基因特异性引物对 31 个来自 中国和日本的稻瘟病菌株进行指纹分析 只有其中 1 个菌株没有扩增出特异性条带 也表明大部分稻瘟病 菌株含有分泌蛋白类的效应分子 对稻瘟病菌基因组测序结果表明 它至少含有 1 546 个分泌蛋白基因 2 9 分别编码木聚糖酶 葡聚糖 酶 几丁质酶及一些细胞壁降解酶类等 22 23 Saitoh 等 24 采用基因敲除手段对稻瘟病菌中的 78 个编码 分泌蛋白基因进行分析 结果发现其中一个基因 MC69 和稻瘟病菌致病性相关 同时 MC69 在炭疽病菌中 2 摇 第 5 期张红生 等 水稻与稻瘟病菌互作机制研究进展 的同源基因被敲除后 对炭疽病菌在黄瓜和烟草叶片上的致病性也有影响 表明该基因在子囊菌中结构保 守且对它们的致病性必不可少 Yoshida 等 25 则利用重测序及相关性分析方法从分泌蛋白候选基因中克 隆出 3 个无毒基因 AvrPia AvrPii 和 AvrPik km kp 这些结果表明通过比较基因组学和分泌信号序列研究 来筛选无毒基因是一个十分有效的方法 为无毒基因的克隆开辟了新的途径 但并不是所有的无毒基因 都为编码分泌蛋白基因 稻瘟病菌测序结果也表明 稻瘟病菌基因组还编码一些次级代谢产物 如编码 22 个聚酮合成酶 PKS 8 个非核糖体多肽合成酶 NRPS 和 10 个 PKS鄄NRPS 杂合酶 其中 PKS鄄NRPS 杂合 酶可能是子囊菌所特有的一类酶 26 无毒基因 ACE1 编码聚酮合成酶 且与水稻中抗病基因 Pi鄄33 互作 后诱导产生 Pi鄄33 介导的抗病反应 27 ACE1 功能缺失会导致该突变体菌株产生致病性 表明稻瘟病菌 中的次级代谢产物也能行使效应分子功能诱导产生抗病反应 28 由此可见 稻瘟病菌分泌的次级代谢产 物在病原物入侵过程中对调节寄主反应起重要作用 其他一些次级代谢产物可能也具有效应分子的功能 3摇 水稻抗稻瘟病免疫系统 在与稻瘟病菌长期协同进化过程中 水稻形成了一套完整的防御系统 通过 2 层先天免疫系统来响应 病原物的侵染 29 30 第 1 层系统为水稻初级免疫系统 也称基础抗性 特异性地响应病原物关联分子模 式 pathogen鄄associated molecular patterns PAMP 所引发的免疫系统 PAMP鄄triggered immunity PTI 31 第 2 层系统为效应分子诱导的免疫系统 effector鄄triggered immunity ETI 特异性地响应病原物中的效应 分子 32 PTI 和 ETI 一般都可分为 3 个步骤来诱导寄主产生抗病性 33 第 1 步 水稻通过各种识别系统 来检测病原物中的 PAMPs 或效应分子 第 2 步 通过诱导 MAP mitogen鄄activating protein 激酶 34 或转录 因子 35 的表达而产生信号传导 第 3 步 防卫反应被诱导产生 主要包括抗病原物的次级代谢产物 植保 素 的产生 36 细胞壁加厚 37 病程相关蛋白 PR 的表达 38 39 侵入位点的细胞程序性死亡等 40 3 1摇 水稻初级免疫系统 像所有其他多细胞生物体一样 当水稻遭受稻瘟病菌侵染后 能够识别非自我组分 并激活对稻瘟病 菌的防卫反应 寄主表达的模式识别受体 pattern recognition receptors PRR 可特异性识别微生物或病原 物关联分子模式 PAMPs 41 42 这些分子模式属于病原物细胞外层组成部分 在寄主中是不存在的 寄 主可以识别它们为外来物质 并诱导防卫反应来抵抗病原物的入侵 由寄主的 PRR 识别病原物的 PAMPs 并诱导的防卫反应称为基础防卫反应 也称 PTI 它是一层原始且保守的防卫反应 主要通过诱导寄主细 胞壁修饰 胼胝质沉积及防卫相关蛋白的表达等来抵抗稻瘟病菌的入侵 39 基础抗性允许有限的病原物 侵染发生 水稻中识别稻瘟病菌中 PAMPs 的 PRR 相应研究较少 最典型的例子是几丁质激发子结合蛋白 chitin elicitor binding protein CEBiP 所介导的水稻对稻瘟病菌的基础防卫反应 43 作为真菌细胞壁重要组分 的几丁质能够在植物和动物中激发多种防卫反应 44 包括活性氧 reactive oxygen species ROS 的产生 病 程相关基因的表达和植保素的合成等 水稻中的 CEBiP 是一种包含 2 个 LysM 结构域但缺乏胞内激酶结 构域的跨膜糖蛋白 该蛋白含有 328 个氨基酸残基及聚糖链 在其 C 端具有一个跨膜结构域 43 RNAi 敲 除 CEBiP 基因后会抑制几丁质诱导的 ROS 的产生及病程相关基因的表达 表明 CEBiP 是水稻细胞中感应 及传导几丁质寡聚糖激发子信号的关键因子 43 45 3 2摇 效应分子诱导的免疫反应 许多稻瘟病菌株能够在某些水稻品种上产生感病反应 表明其已具备一套机制来规避水稻的 PTI 进一步研究发现 这主要是通过激活稻瘟病菌分泌的毒性因子来直接抑制基于 PTI 的寄主监控机制达到 的 46 实际上 许多植物病原物能够分泌并运送效应分子到植物细胞内 而效应分子的首要功能就是抑 制植物的基础防卫反应 29 47 51 如效应分子蛋白 Slp1 可以与几丁质结合从而抑制其与 CEBiP 的结合而产 生的基础防卫反应 52 而效应分子蛋白 AvrPiz鄄t 在烟草中表达能够抑制凋亡前体蛋白 BAX 诱导的细胞程 序性死亡 programmed cell death PCD 从而引起感病反应 18 在水稻 稻瘟病菌互作的共同进化过程中 水稻又进一步获得了具有更特异性的抗病蛋白来直接或间接识别稻瘟病菌效应分子蛋白 这种识别激活 了第 2 层防卫反应 即 ETI 它能够诱导更强的抗病反应 并且会伴随着钙离子流 超氧化物 一氧化氮的 生成及侵入位点的细胞程序性死亡 53 效应分子诱导的免疫反应 ETI 主要是由一类具有核苷酸结合位点和富含亮氨酸重复结构域的受体 3 南摇 京摇 农摇 业摇 大摇 学摇 学摇 报第 35 卷 蛋白所调控的 这是一类在植物中发现的最大的抗病蛋白家族 目前在拟南芥中有 150 个基因 在水稻中 约有 600 个基因 1 NBS鄄LRR 蛋白的命名主要是其含有 1 个保守的核苷酸结合位点结构域和 1 个变异 度极高的 C 端富含亮氨酸重复结构域 在这 2 个结构域之间是 1 个称为 ARC 结构域 Apaf鄄1 R proteins CED鄄4 的区域 54 ARC 结构域可进一步分为结构和功能迥异的 2 个单元 ARC1 和 ARC2 55 56 NB 结 构域和 ARC 结构域一起组成了有功能的核苷酸结合位点区 57 而根据 N 端序列的差异 又可将 NBS鄄 LRR 蛋白分为 2 种类型 具有白细胞介素受体结构的 NBS鄄LRR 和具有卷曲螺旋结构的 NBS鄄LRR 58 在 水稻中主要为第 2 类 即具有卷曲螺旋结构的 NBS鄄LRR 3 3摇 抗病基因 无毒基因识别的分子机制 NBS鄄LRR 抗病蛋白能够直接或间接地与效应分子蛋白互作产生抗病反应 Keen 59 依据 Flor 的基因 对基因假说 建立了 受体 配体冶模型 该模型认为无毒基因作为配体能够直接与作为受体的抗病基因 互作诱导植物的抗病反应 无毒蛋白 Avr鄄Pita 与相应的水稻抗性蛋白 Pi鄄ta 间的互作验证了这一模型 Pi鄄ta 编码一种含有核苷酸结合位点及 C 端富亮氨酸重复区域 LRD 的细胞质受体蛋白 60 在稻瘟病菌 中克隆的无毒基因的产物 Avr鄄Pita 以前被称为 Avr2鄄YAMO 全长 223 个氨基酸 N 末端有分泌信号和保 守的金属蛋白酶功能域 其成熟蛋白含 176 个氨基酸 Avr鄄Pi鄄ta176 60 61 Jia 等 17 通过酵母双杂交和体 外结合试验 发现 Avr鄄Pi鄄ta176 能够直接特异性地与 Pi鄄ta 的 LRD 相互结合 并在水稻中引起 Pi鄄ta 抗性反 应 Pi鄄ta 的 LRD 或 Avr鄄Pi鄄ta176 任何一个氨基酸的改变 都会导致它们之间的结合失败 导致水稻抗性 丧失 另一个抗病基因 Pi鄄d2 62 是一个非 NBS鄄LRR 结构基因 它编码一种具有胞外的球状甘露糖特异性 结合凝集素和胞内丝氨酸 苏氨酸激酶结构域受体类激酶 位于细胞质膜上 Pi鄄d2 的凝集素结构域含有 疏水区 形成易与配体结合的结构区 这些结果表明 Pi鄄d2 可能是通过直接互作机制来识别其对应的无毒 蛋白 到目前为止 在水稻中至少克隆了 19 个抗稻瘟病基因 63 67 在稻瘟病菌中仅克隆了 AvrPi鄄ta 60 61 Avr1鄄CO39 68 ACE1 27 AvrPiz鄄t 18 AvrPia 19 25 AvrPii 25 和 AvrPik km kp 25 7 个无毒基因 抗性基因与 无毒基因成对克隆的情况仅限于 AVRPita鄄Pita 60 61 AVRPiz鄄t鄄Pizt 18 69 AVRPia鄄Pia 19 25 67 和 AVRPik Pikm Pikp鄄Pikm 25 70 虽然无毒基因 AVRPia 和 AVRPik Pikm Pikp 导入到含有相应抗病基因的水稻原生 质体细胞中会导致细胞发生程序性死亡 但它们与相应抗病基因之间的互作机制还不清楚 25 因此 在 克隆抗性基因和无毒基因的同时 协同研究无毒基因和抗性基因的功能可能有利于进一步深化对病原物 与寄主间识别与互作机制的了解 71 3 4摇 水稻抗病信号途径及下游响应反应 水稻与稻瘟病菌的互作是一个连续过程 它从稻瘟病菌接触水稻开始 到水稻产生明显的抗病或感病 反应告终 该过程包含水稻与稻瘟病菌的相互识别信号的传递 而每次的传递都可产生相应的生化反应 从而发挥相应的生理功能 如钙离子流和活性氧的产生 促分裂原活化蛋白激酶 MAPKs 的激活 转录 因子的活化 防卫相关基因的表达 侵入位点附近细胞壁的加厚及 PCD 等 PTI 和 ETI 下游调控的基因表 达特征基本相同 表明它们可能通过相同或部分重叠的信号途径调控下游基因的表达 如 PTI 和 ETI 都 需要 OsRac1 一种 GTPase 的参与 OsRac1 主要功能是调控下游蛋白酶的激活 研究表明 OsRac1 能够通 过 RAR1鄄SGT1鄄HSP90鄄HSP70 复合体直接与水稻中 NBS鄄LRR 类抗病蛋白 Pit 互作并调控 Pit 介导的免疫 反应 72 73 同时 OsRac1 也能调控 MAPK6 介导的 MAPK 免疫信号传导途径 74 MAPK6 能够与 OsRac1鄄 RAR1鄄HSP90鄄STG1 复合体一起参与 NBS鄄LRR 类抗病蛋白 Pit 介导的信号途径 72 74 MAPK6 也在几丁质 诱导水稻合成植保素来限制稻瘟病菌侵入过程中发挥重要作用 75 这些结果表明 MAPK6 在水稻中同时 参与了 PTI 和 ETI 介导的 MAPK 信号传递 4摇 研究展望 近十多年来 水稻 稻瘟病菌互作机制研究取得了很大发展 包括稻瘟病菌入侵全过程的动态监测 稻瘟病菌全基因组的测序 基因预测和功能分析 抗病蛋白与无毒蛋白互作证据的发现等 NBS鄄LRR 在水 稻抗病过程中的功能等 水稻 稻瘟病菌的互作已成为研究植物与病原物互作的模式系统 但水稻 稻瘟 病菌互作方面仍有以下一些问题有待进一步的研究 4 摇 第 5 期张红生 等 水稻与稻瘟病菌互作机制研究进展 4 1摇 稻瘟病菌效应分子以何种方式侵入水稻细胞 植物病原细菌中的三型分泌系统 type芋secretion system TTSS 对病原细菌的致病性至关重要 通过 三型分泌系统 单个植物病原细菌能够分泌 15 30 个效应分子到寄主细胞中 76 而三型分泌系统功能 缺失的菌株只能诱导初级防卫反应而丧失致病性 77 78 稻瘟病菌没有病原细菌这种分泌系统 研究表明 稻瘟病菌菌丝侵入水稻细胞后会被水稻细胞内陷的质膜包围 苯乙烯脂荧光染料 FM4 64 染色发现有些 侵入菌丝膜系统与水稻细胞内膜结构结合 10 稻瘟病菌是否通过膜系统将效应分子分泌到稻瘟病菌细 胞壁与内陷的水稻细胞质膜之间的质外体之间区域或直接分泌到水稻细胞质中 还不得而知 阐明稻瘟 病菌效应分子进入水稻细胞的转运机制仍然是水稻与稻瘟病互作研究中的一个挑战 4 2摇 为什么需要 2 个 NBS鄄LRR 基因介导其对同一个稻瘟病菌株的抗性 在水稻中克隆的 19 个抗稻瘟病基因中 有 3 个抗病基因需要 2 个 NBS鄄LRR 基因介导其对稻瘟病的 抗性 在抗病基因 Pikm 位点鉴定出 2 个候选的 NBS鄄LRR 基因 Pikm1鄄TS 和 Pikm2鄄TS 互补试验表明带 有其中任何一个 NBS鄄LRR 基因的转基因株系都不能介导 Pikm 的抗性 只有当 2 个候选基因都转到同一 个株系时才能介导其抗性 表明 Pikm 介导的抗性是由 2 个相邻的 NBS鄄LRR 基因控制的 70 互补试验表 明 Pi5 介导的抗性是由 2 个 NBS鄄LRR 基因 Pi5鄄1 和 Pi5鄄2 控制的 79 最近克隆的 Pia 可能也是如此 67 在其他植物中克隆的抗病蛋白也有需要 2 个不同的 NBS鄄LRR 基因来特异性地识别病原菌中的效应分子 的报道 80 82 可能的解释是 2 个抗性蛋白相互结合形成 抗性复合体冶一起识别无毒蛋白 或者其中一个 抗病蛋白在另一个抗病蛋白下游信号途径发挥作用 83 4 3摇 为什么有的 NBS鄄LRR 基因会具有广谱抗性 在所定位和克隆的稻瘟病抗性基因中 Pi1 84 Pi2 69 Pi鄄gm 85 和 Pi鄄hk1 86 等为广谱抗性基因 同一 个抗病基因以何种方式识别多个稻瘟病生理小种中的无毒基因 目前还不清楚 拟南芥中的 RIN4 蛋白 与无毒蛋白 AvrRPM1 和 AvrB 之间的互作 87 也许能给我们一些启示 RIN4 蛋白能够与 NBS鄄LRR 蛋白 RPM1 形成复合体 而无毒蛋白 AvrB 和 AvrRPM1 与 RIN4 识别后能够磷酸化 RIN4 蛋白 从而激活 RPM1 介导的防卫反应 88 89 因此 无毒蛋白对 RIN4 的修饰可能解释单个抗病蛋白 RPM1 识别多个无毒蛋白 水稻 稻瘟病菌互作是一个复杂的过程 互作引起的形态 生理 分子水平上的变化涉及许多复杂因 子的共同调控 现有的理论和技术对于全面深入地认识此过程还有一定的局限性 随着现代生物技术的 发展 水稻与稻瘟病菌相互作用的机制必将得到全面解析 应用这些机制将能建立水稻防御稻瘟病菌入侵 的作用模型 并可促进形成更有效和更具有针对性的水稻抗病育种体系 参考文献 1 摇 Goff S A Ricke D Lan T H et al A draft sequence of the rice genome Oryza sativa L ssp japonica J Science 2002 296 92 100 2 Dean R A Talbot N J Ebbole D J et al The genome sequence of the rice blast fungus Magnaporthe grisea J Nature 2005 434 980 986 3 Galhano R Talbot N J The biology of blast understanding how Magnaporthe oryzae invades rice plants J Fungal Biology Reviews 2011 25 1 61 67 4 Veneault鄄Fourrey C Barooah M 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