下丘神经元对纯音刺激的相位锁定反应特性

1、下丘神经元对纯音刺激的相位锁定反应特性        【摘要】     目的研究下丘神经元对纯音刺激的相位锁定反应特性。 方法采用单极玻璃镀膜钨丝电极记录14只豚鼠单神经元单位的动作电位。双耳给予 200 ms 持续时间的纯音，频率范围为 50 3 000 Hz, 用 TDT System 3 （ Tucker-Davies Technologies ） 记录神经元单位的特征性频率、 频率反应面积（ Frequency response area ）及围刺激时间柱形

2、图（ Peristimulus time histogram, PSTH ）。用计算机软件重建周期柱形图（ Period histogram ）， 并计算向量强度（ Vector strength ）。结果共记录 188 个下丘神经元单位， 其中 70% （ 131/188 ）的神经元为相位锁定反应阳性。绝大多数（ 87% ）相位锁定反应神经元单位的特征性频率在 100 1 000 Hz 范围内。能记录到的具有相位锁定反应的最高刺激频率为 1 500 Hz。绝大多数神经元的相位锁定反应的上限频率均低于1 000 Hz。有些神经元单位仅显示微弱的相位锁定反应，其向量强度不超过 0.3； 而另外一

3、些则显示较强的相位锁定反应，其向量强度 0.9。在下丘中共记录到带通相位锁定反应神经元单位 12 个（ 9.5% ），其余均为低通反应。根据特征性频率及其附近频率的PSTH 特点， 可以将神经元单位分为 6 类，不同 PSTH 类型的相位锁定反应有差异；在四类较常见的神经元单位之间，相位锁定反应的强度有显著的交叉和重叠。相位锁定反应强度也随刺激强度的改变而变化，不同的神经元单位，其变化特点有差异。结论相位锁定反应特性在下丘神经元中有不同程度的保存。不同神经元的相位锁定反应的频率范围和强度差异较大。来自下级神经核团的不同细胞群的锁相传入信息可汇聚到同一神经元。    

4、; 【关键词】  相位锁定反应；下丘；纯音    The property of the phase-locked response to pure tones in the inferior colliculus    LIU Liang-fa1,2,  Alan R. Palmer2,  Mark N. Wallace2,  ZHAI Suo-qiang1,  YANG Wei-yan1    1Department of Otol

5、aryngology, Head and Neck Surgery，Chinese PLA General Hospital, Beijing 100853, China    2MRC Institute of Hearing Research, University Park, Nottingham, NG7 2RD, UK    【bstract】 ObjectiveTo investigate the property of the phase-locked response to pure tones in the infe

6、rior colliculus. MethodsRecordings from single units of the inferior colliculus at a time were made with glass insulated tungsten electrodes in 14 pigmented guinea pigs. The main stimuli were pure tones(duration 200 ms) gated on and off with cosine squared ramps lasting 2 ms and with a repetition pe

7、riod of 600 ms. Extracellular action potentials were discriminated using a level-crossing detector (SD1, Tucker-Davies Technologies). The characteristic frequency(CF) and frequency response area were determined by making automated frequency-intensity plots. Peristimulus time histograms were made of

8、responses to 100 presentations of tones, of at least 8 frequencies, that were determined by the boundaries of the frequency response area.  Period histograms were plotted for each of these so that the degree of synchronisation(vector strength) could be calculated. ResultsRecordings were made fr

9、om 188 units/clusters in total. Of these 131 units(70%) showed phase-locking to pure tones at one or more frequencies. The CFs of most(87%, 114/131) phase-locked units were within the range of 1001 000 Hz. The highest frequency at which phase-locking was detected was 1 500 Hz but for most units the

10、upper limit of phase-locking was lower than 1 000 Hz. Some units showed weak phase-locking where the vector strength never increased above 0.3 whereas other units showed strong phase-locking and had vector strengths of above 0.9. There were 12 band-pass units in the IC (9.5 %) while the rest of the

11、IC units were low-pass and had the best vector strengths at the lowest frequencies to which they gave a sustained response. We identified 6 types of unit by following the definitions of Le Beau et al. There was a considerable variation in phase-locked response frequency range and strength among diff

12、erent PSTH types. And there was considerable overlap in the strength of phase-locking between the four larger groups. The strength of phase-locking also varied with the level of the stimulus. ConclusionThe Phase-locking is well preserved in the inferior colliculus. There was a considerable variation

13、 in phase-locked response frequency range and strength among different units. The phase pocked input from the different groups of neurons in the lower relay nucleus may converge on one unit in the inferior colliculus.     【Key words】Phase-locked response;Inferior colliculus;Pure

14、tone    早在上世纪 70 年代 Evan 就报道了耳蜗神经纤维对低频纯音刺激的放电反应不是随机发生的，而总是规律性地出现在特定的时间，这种反应特性即为相位锁定反应。这种特殊的相位锁定反应使听觉神经系统利用时间特性对声音信息进行编码和分析成为可能。研究表明，相位锁定反应普遍存在于从听神经纤维到听觉皮层的各级神经元。耳蜗神经相位锁定反应上限频率随动物的种类不同而有差异，豚鼠的上限频率为 3.5 kHz，而猫和松鼠猴（squirrel monkey）则高达5 kHz1-3 。在豚鼠实验中，耳蜗神经相位锁定反应的向量强度从刺激频率 600 Hz 处就开始下降。在刺

15、激频率为 1.53 kHz 处，向量强度下降到  0.5。而在猫的耳蜗神经，其向量强度从刺激频率为 1.2 kHz处开始下降，其向量强度下降到 0.5 的刺激频率为 2.9 kHz。随着听觉中枢核团水平的升高，相位锁定反应的上限频率随传导通路的不同，而呈不同程度的逐渐下降。 豚鼠耳蜗腹核中的某些 Primary 神经元可以对 3.5 kHz 的纯音刺激发生相位锁定反应，而Chopper神经元一般只对2.0 kHz以下的刺激发生相位锁定反应4。有关耳蜗背核的相位锁定反应的资料相对较少。有研究表明猫耳蜗背核5的相位锁定反应频率通常低于 1.5 kHz6，而豚鼠耳蜗背核的相位锁定反应也可能

16、与此相似。    下丘是位于脑干和丘脑之间最重要的听觉信息中继，但对下丘神经元的相位锁定反应知之甚少。虽然有文献曾提及下丘神经元对纯音刺激的相位锁定反应，但有关下丘不同神经元对纯音刺激的相位锁定反应特性未见报道。仅有一篇文献提及在猫下丘中的某些神经元对纯音刺激具有相位锁定反应，但局限在 600 Hz 以下的纯音刺激7。然而，在猫的内侧膝状体（MGB），大约有 2% 的内侧核和腹核神经元的相位锁定反应频率高达1 500 Hz8。Wallace 等9最近观察到豚鼠内侧膝状体内侧核神经元的相位锁定反应频率高达1 100 Hz。由于丘脑神经元相位锁定反应的最大频率不会超过

17、其传入神经元，而且下丘的中央核或外核的传出纤维投射到内侧膝状体的内侧核5，这意味着在下丘应该记录到高于1 100 Hz 的相位锁定反应。因此，本研究观察了下丘神经元的相位锁定反应，为进一步认识时间信息在听觉中枢系统的传递提供实验依据。    1实验方法    1.1试验动物的手术准备    实验动物为杂色豚鼠，共 14 只，性别不拘，体重 147 736 g。采用乌拉坦麻醉，体重 < 500 g 的动物给予乌拉坦1.1 g/kg  腹腔注射（ 20% 乌拉坦生理盐水注射液），体重 >

18、 500 g 的动物给予乌拉坦 0.9 g/kg 腹腔注射。为减少气管内分泌物，在实验开始时给予硫酸阿托品 0.06 mg/kg， 皮下注射。根据前足回缩反射检测麻醉深度，不定时用Hypnorm 0.2 ml（ 含芬太尼柠檬酸盐  0.315 mg/ml, fluanisone 10 mg/ml ）肌肉注射以维持麻醉深度，使前足回缩反射消失。    将动物耳屏切除，以使外耳道变直，并清洁外耳道。所有动物均采用气管切开，插入导管，连接动物呼吸机，呼吸频率维持在 70次/分左右。动物的内脏体温通过直肠探头与恒温电热毯维持在 38。然后将实验动物置于隔声室内的

19、立体定向架上。用浅的塑料耳镜代替立体定向架上的耳棒，以便通过该耳镜给予声刺激。将双侧听泡打开，插入长 10 cm、 外径 0.5 cm  的聚乙烯管以维持中耳气压平衡，用凡士林封闭骨孔。于右侧开颅，切除中脑上方的大脑皮层表面的脑膜。实验中，监测心率，并给予 100% 的氧气，动物呼吸机辅助呼吸。所有实验均符合UK Animal ( Scientific Procedures ) Act 1986。    1.2刺激与记录    刺激声通过封闭的声学系统同时传递到双耳。该系统由改进的Radio Shack 40 - 1377

20、高频扬声器通过一锥形部分与一直径 2.5 mm的小管连接所构成，该小管插入位于立体定向架上的与之相匹配的耳镜中。这样，高频扬声器所产生的声音通过锥形部分和细长的小管传入耳镜中，再传入动物的外耳道和鼓膜。该系统在每次实验前均通过插入一与麦克风相连的探测小管并接近鼓膜来校准。主要刺激声为纯音，持续时间为 200 ms，重复周期为 600 ms，上升时间和下降时间均为 2 ms。 14 次实验均采用玻璃绝缘的钨丝电极作为记录电极。用压电传动微驱动器驱动微电极以每次前进 2.5 m 的间距垂直插入右侧下丘，记录细胞外动作电位。通过振幅-超越（ level-crossing ）探测器（ SD1, Tuc

21、ker-Davis Technologies ）识别动作电位。 以分辨率为 1 ?滋s 记录动作电位发生的时间。此外，还将动作电位捕获并数字化，以便将神经元单位的动作电位波形保存供离线分析。给予双耳同时刺激，通过自动记录频率-强度图判断特征频率（ CF ）和频率反应面积。    根据频率反应面积，选取至少 8 个刺激频率，分别给予 100 次纯音刺激，记录神经元单位的围刺激期时间柱形图（Peristimulus time histogram, PSTH）。由PSTH 离线重建周期柱形图（ Period histogram ）以便计算同步化程度（ 向量强度， Vec

22、tor strength ）10。只有当向量强度大于 0.1% 显著性水平（ Rayleigh 均匀性检验值 > 13.8 ）时，才认为其动作电位是对该刺激频率的相位锁定反应11。对于在刺激后有清楚的Onset反应成分的神经元单位，相位锁定反应分析从刺激后 30 ms 开始分析，只分析其放电的持续反应部分。    1.3电极道的组织学重建    在记录结束时，用 5 A 电流通电 10 s 作一电损伤标记，退出电极，在相距大约 1 mm 处作另一电损伤标记。通常后一标记作在最浅表首先记录动作电位的部位。实验结束时，经心脏灌注 0

23、.1 mol/L 磷酸缓冲液（ pH 7.4 ）配制的 4% 多聚甲醛和 0.5% 戊二醛混合液 0.5 L。取出脑组织，置于前述固定液中固定，过夜。然后作冠状位厚度为 100 m 的连续切片。切片铺片后，用细胞色素氧化酶染色法染色以显示细胞色素氧化酶活性12。用带有活动载物台的显微镜和计算机软件( Neurolucida, Microbrightfield, Colchester, VT )进行电极道和记录部位的三维重建，以确定记录电极的部位。    2结果    2.1相位锁定反应的频率范围和强度   

24、; 共记录 188 个神经元单位，其中 70% （ 131/188 ）的神经元单位对至少一个刺激频率显示相位锁定反应。图1所示为一神经元单位对不同刺激频率的相位锁定反应。所有相位锁定反应神经元单位的平均特征性频率为 723 Hz （ 115 4 500 Hz）。在特征性频率 < 500 Hz 的神经元中，绝大多数（91%）均显示相位锁定反应；而在特征频率 > 500 Hz 的神经元中，随着特征性频率的增加，相位锁定反应神经元的比例逐渐下降（ 图2 ）。绝大多数（ 87% ）相位锁定反应神经元单位的特征性频率在 100 1 000 Hz范围内。能记录到的具有相位锁定反应的最高刺激频率

25、为1 500 Hz。绝大多数神经元的相位锁定反应的上限频率均低于1 000 Hz。有些神经元的相位锁定上限频率与调谐曲线有关：低特征性频率神经元（ < 300 Hz ）的相位锁定反应上限可达其发生刺激性动作电位反应的最高频率；而很多神经元虽然能对 1 kHz的刺激发生很强的刺激性动作电位反应，但其相位锁定反应的高限刺激频率低于400 Hz（ 如图3A ）。所有相位锁定反应神经元单位的相位锁定反应的上限频率为 80 1 034 Hz ( 平均 386 Hz ± 252 Hz )。不同神经元单位的最大相位锁定反应强度差异很大（如图3B）。有些神经元单位仅显示微弱的相位锁定反应，其向

26、量强度不超过 0.3；而另外一些则显示较强的相位锁定反应，其向量强度 > 0.9。如图3C所示，我们比较了豚鼠下丘和先前对耳蜗神经研究所计算出的平均向量强度随刺激频率变化的函数3。图中所示的耳蜗神经数据系特征性频率为 0.25 3.5 kHz之间神经纤维的向量强度随刺激频率改变的回归曲线，其回归方程为y = -0.96 - 0.31x + 0.013x2 (R2 = 0.91)。而下丘平均向量强度随刺激频率的变化符合对数回归直线（R2 = 0.8）。从图中可以看出，下丘神经元的相位锁定反应上限频率明显低于耳蜗神经纤维。    有些下丘神经元单位则为带通反应，

27、即神经元只对特定频率范围的刺激发生锁相反应。本研究在下丘中共记录到带通相位锁定反应神经元单位 12 个（  9.5% ）， 其余均为低通反应。 图4A 所示为 5 个带通神经元单位。从图中可以看出，不同神经元单位的最大向量强度发生于不同的刺激频率。向量强度的变化与动作电位的数量基本无关（ 如图4B ）。有些神经元单位在某些刺激频率的动作电位发生率很低，但却具有很高的向量强度；反之亦然，有些神经元单位对某些刺激频率的动作电位发生率很高，但其向量强度却很低。    我们试图将下丘神经元分为不同的细胞类型，并观察其相位锁定反应是否具有各自的特点。按照Le Be

28、au et al.13 的分类方法，我们将能够在其特征性频率附近记录到 PSTH 的 124 个相位锁定反应神经元分成 6 类（ 见表1 ）。图 所示为 6 类神经元的相位锁定反应比较。最常见的神经元单位为On-sustained ( 60% )， 这些神经元单位的特征性频率范围较大，有的神经元单位为带通相位锁定反应。在这类神经元单位中，不同的神经元单位之间的相位锁定反应强度差异较大：有的神经元单位只对很低的刺激频率发生锁相反应，而有的神经元在刺激频率超过 400 Hz 仍然具有良好的锁相反应（向量强度 > 0.3）。Onset 神经元（ 8% ）的相位锁定反应强度和频率范围和On-su

29、stained 神经元相似，也有些Onset神经元为带通相位锁定反应。Onset神经元单位类型是根据其刺激频率在其特征性频率附近的反应特点来确定的，但这类神经元单位常在给予低频刺激时可表现为持续放电反应，并显示相位锁定反应。这就是说，当去除其 Onset 成分，这类神经元单位可能显示相位锁定反应。图所示为一典型的Onset神经元单位，其特征性频率为 1.19 kHz。当刺激频率为 400 Hz 时，其向量强度高达 0.9， 而其稳态潜伏期为 4.9 ms，说明记录的反应来自下丘神经元而非传入纤维。    Pauser 神经元单位的相位锁相反应强度弱于On-sust

30、ained 或 onset神经元单位，因为绝大多数神经元单位的向量强度在刺激频率达 300 Hz 处即下降到 0.3 以下。虽然 Sustained 神经元单位的向量强度也在 300 Hz 附近下降到 0.3以下，但我们所记录到的 Sustained 神经元单位的平均特征性频率很低（ 228 Hz ）， 所以当刺激频率为 300 Hz 附近时，绝大多数神经元单位的动作电位率已下降。在低频神经元中， Chopper 神经元单位极少见（ 2% ）， 但其较强相位锁定反应（ 向量强度 > 0.3 ）可以持续高达400 Hz。在本实验中仅记录到一个有确切相位锁定反应的Onset-chopper神

31、经元，但其反应的高限频率仅为 120 Hz。研究结果提示，当刺激频率 > 300 Hz，Pauser 和 Sustained神经元单位的相位锁定反应强度弱于On-sustained 和Onset神经元单位。然而，在四类较常见的神经元单位之间，相位锁定反应的强度有显著的交叉和重叠。目前尚不清楚它们的神经传入是否有所不同。    相位锁定反应强度也随刺激强度的改变而变化。绝大多数神经元在刺激频率为 50 300 Hz 范围的相位锁定反应阈相对较高（常为阈上40 50 dB），而最佳相位锁定反应常发生在该强度范围内。因此，这些神经元具有较小的声强敏感动态范围。但是

32、， 也有 36 个神经元单位在相位锁定反应最强的刺激频率处的反应阈很低（ 阈上 10 20 dB ），这就意味着这些神经元具有较大的声强敏感频率范围。在这 36 个神经元单位中， 11个( 31% )为随着刺激强度的增加，相位锁定反应的向量强度不断增加的单纯上升型（ Monotonic 型 ）。大多数神经元单位为显示出向量强度的饱和现象的饱和型（ Saturated 型 ），即在高刺激强度时，向量强度不再增加或下降不超过最佳反应强度处的最大向量强度的25%。 第三种类型是上升-下降型（ non-monotonic型 ），占 8% （ 3/36 ），在较低强度的声刺激时，向量强度随刺激声强度的增

33、加而增大；在高强度刺激时，向量强度随刺激强度的下降而下降，且下降超过最佳反应强度时的最高向量强度的 25%。这种在高刺激强度时的向量强度的下降与动作电位数量无关，而是由于时间的准确性的下降。图7 所示为一典型的非一致型神经元的动作电位数量和向量强度随刺激强度变化。    3讨论    3.1与其它有关下丘相位锁定反应研究的比较    关于下丘神经元对各种声刺激的反应的文献很多， 但均极少提及相位锁定反应。而且以前下丘相位锁定反应只是作为双耳时间差敏感性研究的一部分来进行的，并不是专门研究下丘神经元对纯音刺

34、激的锁相反应1，7，14。 Kuwada 等 ( 1984 )7在豚鼠下丘记录了82个神经元单位，其中15个（18%）为相位锁定反应，而且其反应频率很少超过600 Hz，不超过1 200 Hz。在未麻醉的兔的研究中也得到相似的结果14，只有大约 24% 的下丘神经元对纯音刺激显示相位锁定反应，反应频率很少超过700 Hz （对对侧纯音刺激锁相反应的上限频率为593 ± 298 Hz ）。即使在较低刺激频率，其向量强度也很少超过0.5。在对小鼠下丘反应特性的详细研究中发现，虽然很多神经元都对300 Hz 以下的刺激频率有反应，但只有 2/414 神经元单位显示相位锁定反应15。

35、0;   Kuwada 等7( 1984 )的研究表明，猫下丘相位锁定反应神经元的比例在特征性频率低于600 Hz 的神经元中上升达 48%。大鼠和兔的研究结果也显示相位锁定反应神经元的比例在低特征性频率的神经元中增加，与有人提出的哺乳动物相位锁定反应神经元的比例在低频神经元中较高相一致。在我们对豚鼠的研究中， 70% 的神经元显示相位锁定反应，这是由于在我们记录的神经元中， 26% 为特征性频率 ?荞 300 Hz 的神经元，而 55% 的神经元的特征性频率 ?荞 600 Hz。而猫和兔的低特征性频率神经元所占的比例较低，而大鼠可能没有这样低的特征性频率神经元。沙鼠和豚鼠

36、一样，具有很高比例的低特征性频率神经元，而沙鼠下丘比猫下丘具有比例更高的相位锁定神经元，但相位锁定神经元所占的确切比例不详16。与豚鼠一样，沙鼠锁相反应强度在500 1 000 Hz 处下降， 1 000 Hz以上无相位锁定反应。因此，从这些实验结果，下丘相位锁定反应神经元的特征性频率高低随动物种属的不同而有差异。    下丘神经元的相位锁定反应的向量强度差异较大，有的神经元不超过 0.3，而有的偶尔可以高达 0.99，这种现象与耳蜗神经的相位锁定反应特点完全不同。在耳蜗神经，除刺激频率 2 kHz外，向量强度很少低于 0.3；当刺激频率低于 200 Hz 时，向

37、量强度很少超过 0.9。与在听神经纤维对相应的刺激频率反应的向量强度相当，甚至高于听神经纤维的向量强度3。也有研究报道，中枢神经元的相位锁定反应的向量强度高于听神经纤维。这是突触汇聚并形成了特别神经末梢的结果17。并且有人发现，绝大多数低频( ?荞 700 Hz )球形丛状细胞具有比其传入的听神经纤维更强的相位锁定反应，其向量强度可以高达0.9917。与此相似的是，在大鼠和沙鼠斜方体内侧核的某些神经元，其相位锁定反应的向量强度高于听神经纤维18，19。在本研究中所记录到的相位锁定反应的向量强度高于 0.8， 原因可能是由于不同的相位锁定传入汇聚到了下丘神经元，也可能是某些 Onset 神经元短

38、时程的持续性放电导致了高向量强度。    3.2下丘不同神经元的相位锁定反应    我们参照Le Beau 等13的分类方法，按神经元对其特征性频率的反应模式（ PSTH ）分为 6 种不同 PSTH 类型，不同类型的相位锁定反应特性有不同。Sustained神经元单位的平均特征性频率最低（ 228 Hz )而锁相反应的平均上限频率也最低（ 214 Hz ）；但二者接近，说明这类神经元基本上能对高达特征性频率的纯音刺激发生相位锁定反应。On-sustained神经元单位的平均特征性频率为468 Hz, 而相位锁定反应的上限频率平均为

39、467 Hz，说明这类神经元与 Sustained 神经元相似，基本上能对高达特征性频率的纯音刺激发生相位锁定反应。3个Chopper 神经元单位的特征性频率为578 605 Hz，而锁相反应上限频率为 595 874 Hz, 提示其相位锁定反应频率可 特征性频率。而一个Onset-chopper 神经元的特征性频率为777 Hz，其锁相反应的上限频率仅为117 Hz，远低于其特征性频率；也明显低于前述的三种神经元。 Pauser 神经元的特征性频率平均为 698 Hz， 而锁相上限频率平均为 471 Hz； Onset 神经元的平均特征频率为 743 Hz， 锁相上限平均为374 Hz。这两

40、类神经元的锁相上限频率均远低于其特征性频率。从而可以看出，相位锁定反应的上限频率与神经元类型密切相关，也与特征性频率的高低有关。可能是由于不同的神经元单位具有不同的神经传入。Le Beau13 观察到在局部使用荷包牡丹碱或士的宁（GABA 受体拮抗剂）后, 绝大多数下丘神经元均变成 Chopper神经元，表现为很多神经元能够规则地放电。提示当神经元的兴奋性/抑制性神经传入被改变后，一种神经元放电模式可以转变成另一种放电模式。可能不同频率的刺激通过不同的路径会集到同一神经元，从而导致在不同的频率刺激下，同一神经元的兴奋/抑制水平的差异。但也有些神经元的反应很明显是下级神经元放电模式的翻版14。而

41、且耳蜗核内的Onset和Pauser神经元的确有纤维投射到下丘20。Pauser 放电模式可见于耳蜗背核( DCN )，Semple和Aitkin21证实直接接受DCN传入的下丘神经元也表现为Pauser 放电模式。    从本研究可以看出，神经元的 PSTH 类型与其特征性频率有关， Sustained 神经元单位主要出现在特征性频率低于 500 Hz 的神经元，并具有最高的比例相位锁定反应神经元单位。Onset， Pauser和hopper 神经元主要出现于较高频率的神经元单位，且锁相反应的上限频率越高，发生锁相反应的神经元比例就越低。目前尚不清楚，兴奋/抑制

42、机制怎样影响 PSTH 类型及相位锁定反应能力。    3.3下丘神经元相位锁定反应的带通特性及发生机制    在本研究中，我们还观察了锁相反应向量强度随刺激频率变化的类型。其中绝大多数为低通型，占90.5%， 少数为带通型， 占 9.5%。在锁相反应频率范围内，锁相反应向量强度的变化与动作电位发放的次数无必然联系。也就是说，神经元的相位锁定反应能力随刺激频率增高而下降不一定是由于神经元的兴奋性随频率增加而下降所致，也不是由于神经元的调谐曲线的滤波机制。    在听神经纤维和耳蜗核均未见带通型锁相反应神经

43、元，在听觉皮层曾记录到具有带通特点的神经元。这种带通特性可能由具有不同锁相反应的下位神经元的神经传入同时汇集在同一下丘神经元所产生。带通的低频部分可能来自下位神经核团的非锁相神经元或微弱锁相反应的神经元，或者通过了更多的中间神经元才传递到记录部位的神经元，而高频端则可能来自锁相反应较强的神经元。    【参考文献】  1 Rose JE, Brugge JF, Anderson DJ, Hind JE. Phase-locked response to low-frequency tones in single auditory nerve f

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