地中海植被斑块中鸟类传播的种子雨和幼苗的定居

地中海植被斑块中鸟类传播的种子雨和幼苗的定居我们研究了在法国南部地中海植被斑块种的由鸟类传播的肉质果植物的种子雨组成和空间分布模式以及幼苗组成和空间分布方式。1981-1983年的17个月里，本研究利用种子收集器在2.5公顷的研究地收集了这些肉质果植物的种子，在1981-1984年的25个月期间在相同的地点用薄网收集了鸟粪样品并进行分析。为了了解不同的植被群落和旧农田向Querecusilex萌生林的演替方向，我们设置了5组种子收集器和6组薄网。1983年调查了种子收集器邻近的肉质果植物幼苗定居情况，1992年再次调查了稀疏萌生林和旧农田的幼苗定居情况。共收集了38种肉质果植物的种子，包括13中外来和训化的植物。在这些肉质果植物当中，有25种是由Svlviaatricapilla传播的，在众多的鸟类传播者当中Svlviaatricapilla传播的种子雨种子种类最多最复杂。种子雨的物种丰富度随种子密度的增加而呈log线性增加，每0.25廿有3-21种植物的种子。种子密度的空间分布多种多样，所调查到的种子密度最高的地方是旧农田里的孤立木的树冠下以及幼树下（种子密度高达每0.25廿829粒种子），这些地方是种子传播者比较喜欢的栖息地。种子密度最低的地方是上述孤立木和幼树的树冠之外（种子密度低达每0.25廿12粒种子）。在Querecusilex萌生林越高的树冠下种子密度越高。种子传播是一个短距离的过程，很大一部分的Pyracanthacoccinea和Sambucusnigra的种子被鸟类传播到离母株不到100m的地方。但是，在300m以外的地方我们发现了一粒了Ligustrumvulgare的种子。1983年，调查了17种肉质果植物萌发不到1年的幼苗，其中只有1种是外来植物；同时还调查了7种本土植物1-2年生的幼苗。虽然某些植物是种子雨的重要组成部分，但是在研究地中没有发现这些外来植物（如Pyracanthacoccinea）和本土植物（如Rhuscoriaria等）1-2年生的幼苗。在树冠下幼苗的数量比萌生林皆伐区的多。在旧农田，树冠下不到1年生的幼苗比开阔地的多。1983年，幼树下的幼苗数量并没有明显差异，只有很少量的幼苗在旧农田里。1992年的调查结果表明，先锋树种的遮阴作用在幼苗的定居过程中起了积极的推动作用，促进了演替过程的发展。这可能是因为在树冠下保护作用增加了同时草本植物减少了。这表明，在旧农田，当种子散落在先锋树种下时，肉质果植物比在开阔地更容易定居。，鸟类传播者是以先锋树种为起点的地中海旧农田演替过程的一个动态的关键环节。更进一步来说，当开阔的草本群落和茂密的森林结构和物种组成比较单一时，鸟类对肉质果植物的传播作用在演替中期比在这两种生境中更为显著。鸟类传播肉质果植物的过程通常被认为是一个远距离传播的过程（Ridley，1930）。以前，Ridley（1930）、Molinier和Muller（1938）认为在当地更大范围的种群发展中鸟类传播起了推动作用，这一观点在很久以后的一段时期都是仅有文献证明而没有实验证明。可以通过以下几种方法来判断由鸟类传播导致的种子影的模式：（1）间接方法，通过对食果鸟类的观察判断；（2）间接方法，通过分析肉质果植物幼苗的空间格局来判断；（3）直接方法，通过收集地面上可见到的种子或是用种子收集器收集种子雨来判断。对种子影的研究大部分都在一些植被结构比较简单的自然条件下完成的，如孤立的母株周围，枯立木形成的林窗下；或是人工植被如果园、在废弃地的人造栖息地里。但是，我们对于在植被组成丰富的区域，由鸟类传播者产生的种子雨，及其在植被动力学中的意义了解的很少。尤其是鸟类传播的种子沉积在适合的生境对随后的种子萌发和幼苗定居的意义还有争议。在本文，我们描述分析了（1）鸟类传播的种子雨的物种丰富度和空间格局；（2）在地中海一个物种丰富的植被系统中，鸟类传播的植物种子萌发和幼苗定居的格局与植被结构的相互关系。研究地点2.5公顷的实验地位于法国地中海地区Montpellier郊区的实验园中。实验地的植被由不同的植物群落斑块镶嵌而成，包括：（1）一片5-7m高的Querecusilex萌生林和林下主要由Viburnumtinus组成的地中海常绿灌丛；（2）由Viburnumtinus,Pistacialentiscus,Quercuscoccifera组成的疏灌丛和灌丛下主要由Brachypodiumretusum,Bromuserectus组成的草本层；（3）在萌生林边缘由落叶灌木和乔木组成的树丛；（4）生长着多种一年生草本植物和豆科植物的旧农田，占优势地位的是个体能进行无性繁殖的Pyracanthacoccine，Rubusulius,Pyracanthacoccinea,Prunusdulcis；（5）有孤立的乔木和灌木的刈割草地。方法在距离地面0.15m高的地方用支架支起网孔为1mm的种子收集器收集种子。在总面积为39.75廿的区域设置了5组种子收集器，其中4组分别放在长为7.5m,19.8m,19.5m,10.5m的样带（分别是样带1、2、3、4）。在这些样带中放置4个0.25廿或2个0.5廿的正方形的种子收集器，第5组种子收集器是由2个分别位于2棵独立的幼树（Prunusdulcis）树冠下的1/4圆收集器和另2个位于树冠外的1/4圆收集器组成（以下简称5a和5b）。种子收集器5a和5b的覆盖面积分别为3廿（树冠下为0.35廿，树冠外为2.65廿）和4廿（树冠下为1.1廿，树冠外为2.9廿）。选定种子收集器的放置地点和大小是为了了解不同的植物群落和植被结构的发展方向（见图1和表1）。样带1设置在高大茂密的萌生林中；样带2设置在茂密有林窗的萌生林中；样带3横穿长有常绿和落叶灌木的萌生林皆伐区；样带4设在距离灌丛边缘5m远的荒废4年的旧农田里的两棵孤立的乔木下；第5组种子收集器放在荒废10年的旧农田里的两棵距离萌生林边缘20m和14m远的幼树下。从1982年10月19日到1983年5月每1-3天收集一次种子。为了确定在两次取走种子的间隔期间没有种子捕食者出现，每个月中的一个星期，我们将做过标记的种子放在种子收集器里，因为这些种子没有一粒丢失的，所以我们认为这里没有种子捕食者。所收集到的种子来自于鸟类排泄物或是鸟类呕吐出来的；在种子收集器里没有发现食果哺乳动物的排泄物。从母株掉落到种子收集器里的，或是食果鸟类搬运来而没有咽下去的有种子的果实不在分析范围之内。所收集到的种子只占全部种子雨的1%。在夏季干旱期到来之前，用以下方法统计了肉质果植物的幼苗数量，（1）在样带1、2、3、4放置种子收集器相邻之处，设置0.25廿的正方形样方，并编以与种子收集器相同的编号；（2）在与幼树5a和5b同一片旧农田里，距离5a和5b10和15m的2棵独立的幼树（Prunusdulcis，以下简称5c和5d）的树冠下分别设2X1廿的样方，在每棵树的树冠外设8X1廿的样方。5c和5d周围主要是草本植物Avenasterilis,Bromusmadritensi^CI豆科的Viciahybrida。这与幼树5a和5b周围的植被相似。在旧农田里，调查了所有的幼苗，不管它们年龄的大小（样带4和第5组）；而在萌生林里，只调查了不到1年生的和1-2年生的幼苗（样带1、2、3）许多植物1年和2年生的幼苗无法区分，因此把它们集中统计。Asparagusacutifolius,Rubiaperegrina,Rubusulmifoli的s幼苗年龄无法判断，分离后两种植物和Prunusspinosa的幼苗个体是不可能的，因为它们是无性繁殖的。为了判断这些种子不同的命运，即是落到树冠下还是树冠外，应该将在一个特定年周期不到1年生的幼苗数量（Gt）与前一个年周期的种子数量（St-1）联系起来，1-2年生的幼苗数量（St）应该与St-2相联系。但是，我们只测定了1个年周期（1982年5月-1983年5月）的种子雨，因此，我们假设在这一年期间，所有物种的全部种子数量和与环境有关的种子活力的变化的相关性很低。我们计算了这一周期中，不到1年生的幼苗数量（G）与收集到的种子数量（s）的比值（G/s）,1-2年生幼苗数量（S）与收集到的种子数量（s）的比值（S/s）。这些值是用样带3和4中相对应的种子收集器（每个面积为0.25廿）和幼苗调查样方（每个面积为0.25廿）的数据计算的。G/s用来作为估计幼苗萌发成功的指数，因为不到1年生的幼苗既不是1982年5月-1983年5月间所收集的种子雨萌发的，也不仅仅是一年的种子雨萌发的，这是由于不同的植物采取了不同的休眠策略。S/s是用来判断幼苗定居的指数。为了判断演替过程中的变化对植物群落补充产生的影响，1992年10月调查了2个样地所有肉质果植物的数量（包括1年和1年生以上的幼苗以及再生植株）：（1）在与1983年样带4相同的地方设置样方，这个样方在1983年全部在树冠之外，现在一部分在树冠下，一部分在树冠外；（2）在与1983年设置的5a和5b的树冠下2X1^的样方和树冠8X1^的样方以及5d周围的样方相同的地方进行调查；因为5c周围的植被已经被破坏，所以没有在5c周围做调查。为了确定鸟粪中植物种子的多样性（那些排泄物中的种子或呕出来的种子没有受损害，还能萌发的鸟类，都被认为是种子传播者），为了对相同的植物群落和植被结构进行调查，我们在种子收集器附近放置了6个网来捕捉鸟类传播者。在1981年8月，1983年4月，1984年2月和8月的94天中，尽可能规律的间隔（8.4±3.8d）的用网来捕捉它们。每小时这些网被拜访一次，每只被捕捉的鸟在释放之前都被放在一个布袋里10分钟。把在布袋里收集到的鸟粪放在50倍显微镜下观察鉴定，以在相同地方收集到完整果实为参考，鉴定鸟粪中残存的果实。一共捕捉到13种鸟类传播者，得到292份有残余果实的鸟粪，被捕频率最高的3种鸟类是blackcap,Sardinianwarbler,Europeanrobin。因为有许多廊道和冬季游客，在9月-4月期间blackcap和Europeanrobin数量很多。这3种鸟类分别提供了187,44,38份有残余果实的鸟粪样品。结果种子雨的物种丰富度收集的20373粒种子代表了38种肉质果植物（其中13中为外来种和栽培种）。这些种子的大小从稍微＞1mm的Ficuscarica到13X17mm的橄榄种子。在研究地收集到记载的29种肉质果植物以外的26粒种子，但是Arumitalicum,,Crataegusazarolus,Sorbusdomestic这3种有1棵或几棵植株出现在研究地的植物却没有种子出现在种子收集器中。研究地中没有的12种植物的种子也被收集到了。种子密度在空间分布上是多种多样的，每个种子收集器中种子的物种丰富度随着种子数量的增加而增加（在对数转换之后样带1、2、3、4,分别为r=0.53,pV0.05,n=15;r=0.81,pV0.001,n=28;r=0.86,pV0.001,n=39;r=0.88,pV0.001,n=21）。每个种子收集器的植物种类范围很广，样带3和4每0.25廿有3-21种植物的种子（见表2）。树冠下的物种丰富度高于树冠外的。在blackcap的粪便中发现了25种植物的残余果实，而在Sardinianwarbler和Europeanrobin的粪便中只发现了11和6种植物的残余果实。有58%的blackcap，74%Europeanrobin和80%Sardinianwarbler的粪便样品只含1种植物的残余果实。后两种鸟类的鸟粪中残余果实的种类不超过2种，而blackcap的最多有4种。种子影被传播的种子密度的空间分布是多种多样的。从每0.25廿12粒（样带4的12号种子收集器）到每0.25廿829粒（样带4的17号种子收集器）。在萌生林的82个种子收集器（样带1、2、3）中，只有1个的种子密度达到1000/廿；而在旧农田，这样的密度经常出现在孤立木和孤立的先锋树种幼树下，尽管它们周围没有结实植株。在旧农田和萌生林里，树冠下沉积的种子多余树冠外的。在萌生林的皆伐区（样带3），树冠的高度是多变的，被传播的种子密度随树冠高度显著线性递增（r=0.84,pV0.001,n=39）。分析了2种植物（Pyracanthacoccine，Sambucusnigra）的种子源距离对种子雨密度的影响。这2种植物能产生大量的种子，有孤立的母株，都是小种子植物。这两种植物种子密度随距种子源距离的增大而减小（pV0.05,r=-0.90和r=-0.92,n=5）。但是样带4不在统计之中，由于一些不清楚的原因，它的种子密度远远高于预期值。在研究地没有发现距离最近的12种植物的结实个体，但是在距离种子沉积处平均111±49m种子收集器收集到了它们的种子，距种源的最远距离的是N200m的Juniiperusoxycedrus。在blackcap的一份鸟粪中发现了Ligustrumvulgare的一粒种子，但是在研究地300m范围内没有发现这一植物的个体。幼苗的物种丰富度909棵V1年生的幼苗分别属于17种肉质果植物，其中只有1中是外来植物。研究地中所有植物都有V1年生的幼苗。但是种子收集器收集到多于100粒种子的5种植物却没有V1年生的幼苗。样带4中V1年生的幼苗种类空间变化很大，每0.25^0-8种。树冠下幼苗的种类多于树冠外的。全面调查了研究地里302棵1-2年生的幼苗，它们只属于7种本地肉质果植物。有7种植物没有1-2年生幼苗，收集到了100粒它们的种子，它们分别是：Cotoneasterhorizontalis,Ficuscarica,Hederahelix,PistacialentiscusE^yracanthacoccine,Rhuscoriaria,Sambucusnigra.在萌生林下，观察到的1-2年生幼苗的种类每0.25m2的最大值还是很低（^3种）。幼苗定居空间格局的变化V1年生幼苗的密度空间变化很大（见表4）。在样带3和4的树冠下V1年生幼苗的密度最大，高达58棵每0.25m\但是在5号样地20m?的样方中，只有1棵V1年生幼苗。除了5号样地幼树之外，其它研究地树冠下V1年生幼苗数量多于树冠外的。在5号样地和样带4的树冠外，没有1-2年生的幼苗（见表4）；样带3的树冠外只有1棵1-2年生的幼苗。相对而言，1-2年生的幼苗经常出现在萌生林的树冠下。样带4树冠下和树冠外的幼苗数量没有明显差别（见表4）。样带3和4树冠下的G/s值高于树冠外，而样带3的S/s值则是树冠下的明显高于树冠外的（见表5）。演替变化和幼苗定居1983年样带4周围的植被大部分都是1年生的草本植物（主要是Avenasterilis,Bromusmadritensi）而到1992年，在树冠下的优势种是灌木Viburnumtinus和Rubiaperegrine,几乎没有草本植物。在树冠外，茂密的多年生草本植物Elymuspungens占优势地位。1983年5号样地的植被绝大部分是一年生草本植物（主要是Avenasterilis,Bromusmadritensis和一年生豆科植物（主要是Medicagopolymorpha,Viciahybrida）,1992年植被的空间分布发生了很大的变化，幼树5d和5b周围是茂密的草本层（Avenasterilis,Medicagopolymorpha）,而一个约300廿由Rubusulmifolius组成的斑块围绕着5a,周围几乎没有草本植物。1983年，样带4树冠下的幼苗数量和树冠外的没有差别，但在1992年树冠下的幼苗明显多于树冠外的；1983年没有发现繁殖个体，但在1992年在树冠下发现了3种植物的繁殖个体。1983年5号样地树冠下的幼苗数量并不多于树冠外的，但在1992年树冠下的幼苗明显多于树冠外的；1983年没有发现繁殖个体，但在1992年在3棵幼树的树冠下发现了2棵繁殖个体，而5a的树冠下和树冠外发现了5种植物的繁殖个体。讨论从种子雨到幼苗定居的物种丰富度所调查到的种子雨由38个物种组成（25个本地种，10个栽培种和3个驯化种），每0.25廿的物种最多达21种。这么高的物种丰富度是由于：（1）在2.5公顷的研究地中有数个植物群落，因此有种类丰富的肉质果植物（24个本地种，2个栽培种和3个驯化种），使得数种植物出现在一个缩小的区域里（如样带3每200廿就有11种肉质果植物；（2）每个传播者都寻找几个栖息地，因此每个传播者都能传播几种植物（研究地里的25种植物被大量的blackcap传播）；（3）鸟类传播者的消化时间很短，因此经过短暂的消化后，几种植物的果实和释放出来的种子同时被排泄出来。把这种取食行为与食果鸟类在每棵肉质果植物的短暂停留相联系，其原因可能是食果鸟类为了逃避捕食者，此外取食几种不同植物的果实可以保持饮食平衡。因此，普遍观察到鸟类传播的种子雨由不同种类种子相混合。只调查到17种肉质果植物V1年生的幼苗。和种子雨相比，植物种类大量减少可能是因为7月初期的夏季干旱导致幼苗死亡以及幼苗被软体动物取食，落到地上的种子被蚂蚁、鸟类和哺乳动物取食。另一方面，由栋树的树叶和干枯的草本植物组成的枯落物层阻碍了许多种子和土壤的直接接触，结果导致这些种子不能萌发。只收集到一些植物少量的种子（研究地里有一半植物只有不到25粒种子被收集到），这表明如果幼苗的种类比种子少，种子的活力在种类减少中也起了一定作用。需要强调的一点是，尽管传播者排泄出来的种子能够萌发，但是即使在人工控制的条件下，也不是所有种子都能萌发的。5种植物的种子在种子雨中超过100粒，但是调查中并没有发现它们V1年生的幼苗，我们认为是以下原因造成的：（1）对于Sambucusnigra来说环境太干燥了，这里是它分布的南界了，而Cotoneasterhorizontali只出现在更北的地区。（2）湿润舒适的环境中有丰富的有机质，而石缝或墙缝不适合生存。（3）缺乏火的干扰，火的干扰可以打破Rhuscoriaria的休眠，促进它的萌发。这也许可以解释为什么没有这一植物的幼苗。Pistacialentiscus不能萌发的部分原因可能是并非所有被传播的种子都是它的弱授粉能力授粉成功的结果；对于这一植物来说研究地太潮湿太凉了，这里已经接近它分布的北限了。相对而言，Rubiaperegrine是唯一一种萌发的种子比收集到的种子多的植物。这种植物的种子有休眠期，1983年调查到的萌发的种子与1981年秋天的种子雨相一致。1981年10月到1982年2月Rubiaperegrine种子雨是1982-1983年同期的4倍。由于果实和种子产量的波动性，这一结果并不奇怪，频繁的种子雨也经常能见到。但是，在相同时期（10月-2月），这两年所有物种的种子雨的总和相似（1981-1982,n=4404;1982-1983,n=5674）。1983调查的2处幼苗只有7种肉质果植物，它们都有繁殖个体在研究地里。这些幼苗能够定居下来，部分原因是它们有足够的种子沉积下来，这和它们靠近研究地里的母株有关。此外，那5种种子雨中种子多于100粒，但是没有V1年生的幼苗的植物，以及其它两种植物（Hederahelix,Pyracanthacoccine）在1983年没有任何幼苗。生长在这一地区的非本地植物没有幼苗出现表明它们在该地区难以驯化，尤其是在萌生林里。事实上，Eriksson和Ehrlen认为补充和分布模式特别丰富的植物，可能是种子的高活力和适宜的生境共同作用的结果。种子影种子密度取决于距离母株的远近。在研究地中，种子雨里小种子植物Sambucusnigra和Pyracanthacoccine的大部分种子都落在距离母株100m的范围内。这样的散落距离在鸟类传播的种子里经常被注意到。因此，超过1km的远距离传播是很少发生的，这可以通过距离最近的母株的最远距离的个体来判断。例如，一些中型鸟类成群栖息在远离它们觅食区域的地方，这可能扩大传播距离1km或更多。在研究地，皆伐的萌生林和旧农田种子的密度随植被高度的增加而增加。有乔木和灌木组成的植被比由类似成分的草原更能吸引传播者。高的栖息地比矮的能吸引更多的鸟类；在这些地方种子雨更加丰富。鸟类的这种行为可能与更安全的躲避捕食者以及更好的进行取食、栖息有关。种子影可能是由于鸟类传播没有表现出常规的模式造成的，在开阔地是由于风传播引起的；在开阔地种子密度通常随传播距离的增加而降低，或表现为种子密度的降低与母株密切相关。但是，当风传播出现在一大片森林里的时候，空间的传播模式更难以理解。因此，鸟类传播是各种方式综合的结果。(1)种子密度和到母株的距离负相关;(2)局部种子密度的增加与位于开阔区域的栖息地有关。我们的调查结果显示了第三种可能，在皆伐区的小片树林里种子密度的增加与植被的高度有关，与McDonnell(1986)在旧农田的研究结果一致。此外，远距离区域种子高密度的沉积是各种食果鸟类共同栖息在一个地方的结果。演替与核心化(nucleation)过程在栋树萌生林里，茂密的萌生林意味着最低密度的种子、V1年生幼苗，1-2年生幼苗；也意味着最少的肉质果植物和最低密度的两种主要的传播者(blackcap和Sardinianwarbler)。在栋树萌生林里皆伐通常伴随着肉质果植物种类的增加(这些植物大部分长在林缘)和鸟类传播者数量的增加。与附近树冠遮挡的地区相比，这些皆伐区只有少量种子沉积，少量的幼苗定居。在树冠遮挡的地区，幼苗能够更好的生长到至少2岁。萌生林边缘肉质果植物的繁荣生长将