（野生动植物保护与利用专业论文）食果鸟类在红豆杉天然更新中的作用.pdf

摘要 本文以迁地状态下和原生状态下的不同红豆杉( t a x u s ) 种群做为研究对象， 通过调查红豆杉天然更新种群的分布格局、观察鸟类取食红豆杉种子行为、记录 红豆杉落果命运，分析和阐明了食果鸟类在红豆杉种群天然更新过程中的作用。 中山植物园的红豆杉天然更新种群分布于距母树l o m 以外的坡上，共统计幼 树和幼苗2 1 3 棵，主要分布于中下坡，空间格局符合聚集分布特征，种群为纺锤 形结构，存活曲线呈凸型，为衰退型种群。仙寓山的天然更新种群共统计幼树和 幼苗1 3 2 9 棵，其中母树下更新有一定数量的实生苗，但存活率几为零，幼苗和 幼树主要分布于中下坡，空间格局为聚集分布，种群为金字塔结构，存活曲线为 典型的凹型，为增长型种群。红豆杉“果实”成熟后，除了一小部分掉落母树下， 主要被鸟类直接在树上取食。食果鸟类整吞“果实”，消化果肉( 假种皮) 后， 种子经消化道随粪便排出，以此过程传播种子。经过对结实母树的定点、连续观 察，在中山植物园共记录到7 种鸟类取食红豆杉“果实”，以红嘴蓝鹊( u r o c i s s a e r y t h r o r h y n c h a ) 、白头鹎( p y c n o n o t u ss i n e n s i s ) 、灰喜鹊( c y a n o p i c ac y a n a ) 为主要取食者， 根据鸟类的取食路径和取食时在各方向的进出频次分析，确定红嘴蓝鹊为主要传 播者；仙寓山共记录到8 种鸟类，主要取食者和传播者为红嘴蓝鹊、栗背短脚鹎 ( h e m x o sc a s t a n o n o l u s ) 、绿翅短脚鹎( h y p s i p e t e sm c c l e l l a n d i i ) 。食果鸟类对红豆杉天 然种群的更新意义如下：( 1 ) 通过取食，将种子传播至新的生挽，对种群扩散、占 据新的生境具有重要意义；( 2 ) 这种传播往往将种子散布至种子成活率特别高的地 方，在中山植物园中，红嘴蓝鹊取食后多飞向对面的坡上，而坡上有一定的阴蔽、 土壤湿润、排水良好这些都能满足红豆杉的萌发和生长，使得迁地状态下的红豆 杉种群得到更新扩散；( 3 ) 这种远距离的鸟传播方式，减少了种子和幼苗的竞争和 死亡，在仙寓山，由于母株附近由于刻度竞争的影响，种子和幼苗的死亡率都较 高，通过鸟类取食传播扩散，减少了幼苗问的竞争，提高了幼苗存活率。 关键词：红豆杉，天然更新，食果鸟类 e f f e c to ff r u g i v o r u sb i r d so ny e w sn a t u r a lp o p u l a t i o nr e g e n e r a t i o n a b s t r a c t f i e l dw o r kw a sc a r r i e do u ti nn a n j i n gb o t a n i c a lg a r d e nm e m s u ny a t s e na n dx i a n y u m o u n t a i ni na n h u ip r o v i n c e t h es p a t i a lp a t t e r no f y e w s p o p u l a t i o n ，f r u i td r o pf a t e ，f r u g i v o r u s b i r d s p r e y i n gb e h a v i o u rw e r es t u d i e d i nb o t a n i c a lg a r d e nm e m s u ny a t - s e n ，t h e r ew a sn o s e e d l i n g so ry o u n g l i n g su n d e rt h ep a r e n tt r e e s ，a n da l l 2 1 3y o u n g l i n g sa n ds e e d l i n g sw e r e f o u n do nt h eh i l l s i d ew h i c hw a sa b o u t1 0 ma w a yf r o mt h ep a r e n tt r e e s t h ey o u n g l i n g sa n d s e e d l i n g sd i s t r i b u t e do nt h em e s o s l o p ea n dd o w n g r a d ep r i n c i p a l l y , t h ec h a r a c t e r i s t i co fs p a t i a l p a t t e r nw a sc l u m p e d ，a n dt h ep o p u l a t i o n ss u r v i v a lc u r v ew a sd e e v e yit y p e ，a n d i t s a g e s t r u c t u r ew a sd e c l i n i n g t h e r ew e r e13 2 9y o u n g l i n g sa n ds e e d l i n g sf o u n do l lt h eh i l l s i d e ， i n c l u d i n gs o m es e e d l i n g su n d e rt h ep a r e n tt r e e t h ec h a r a c t e r i s t i c o fs p a t i a lp a t t e r nw a s c l u m p e d ，a n dt h ep o p u l a t i o n ss u r v i v a lc u r v ew a sd e e v e yi it y p e ，a n d i t sa g es t r u c t u r ew a s i n c r e a s i n g w h e nt h ef r u i t sw e r er i p e n ，t h e yp r i n c i p a l l ye a t e nb yf r u g i v o r u sb i r d s t h e ym o s t l y d e v o u r e dt h ew h o l ef r u i t ，a n dd i g e s t e dt h er e da r i l ，t h e nd e f e c a t e dt h es e e d t h e r ew e r es e v e n f r u g i v o r u sb i r d sp r e y i n gy e w sf r u i t si nn a n j i n gb o t a n i c a lg a r d e nm e m s u ny a t s e n ，o fw h i c h t h er e d b i l l e db l u em a g p i e ( u r o c i 3 s ae r y t h r o r h y n c h a ) ，l i g h t v e n t e db u l b u l ( 乃c n o n o l u $ s i n e n s i s ) a n da z u r e w i n g e dm a g p i e ( c y a n o p i c ac y a n a ) w e r et h em o s ti m p o r t a n tp r e d a t o r s ，a n d t h er e d b i l l e db l u em a g p i ew a st h ed i s p e r s e r ，t h e r ew e r ee i g h tf r u g i v o r u sb i r d sp r e y i n gy e w s f r u i t si nx i a n y um o u n t a i n ，o fw h i c ht h er e d b i l l e db l u em a g p i e ，c h e s t n u tb u l b u l ( h e m i x o s c a s t a n o n o t u s ) a n dm o u n t a i nb u l b u l ( h y p s i p e t e s m c c l e l l a n d i i ) w e r et h em o s ti m p o r t a n t p r e d a t o r sa n dd i s p e r s e r s f r u g i v o r u sb i r d sp l a ya ni m p o r t a n t r o l ei ny e w sr e g e n e r a t i o n ，f i r s t t h e y d i s p e r s e dt h ey e w ss e e d sw h i c hh a da d v a n t a g e st oy e w sp o p u l a t i o n t oc o l o n i z en e w h a b i t a tp a t c h e s s e c o n df r u g i v o r u sb i r d so f t e nd i s t r i b u t et h es e e d st ot h es i t ew h i c hi sa d e q u a t e f o rg e r m i n a t i o na n ds u r v i v a l ，a n di no a ri n v e s t i g a t i o nt h er e d - b i l l e d b l u em a g p i eo f t e n d i s p e r s e dy e w ss e e d st ot h eh i l l s i d e i nb o t a n i c a lg a r d e nm e r e s u ny a t - s e n ，o nw h i c ht h e c i r c u m s t a n c ei sb e n e f i c i a lf o ry e w st og e r m i n a t ea n ds u r v i v e t h i r di no u ri n v e s t i g a t i o nt h e s e e d l i n g sn e a ra r o u n dp a r e n tt r e es h o w e dh i g h e rm o r t a l i t yr a t ei nx i a n y um o u n t a i n ，a n dt h e s e e dd i s p e r s a lb yf r u g i v o r u sb i r d sw a sd e c l i n i n gt h ed e n s i t y d e p e d e n to ft h es e e d i n g sa n d y o u n g l i n ga n di m p r o v et h el i v a b i l i t y k e yw o r d sy e w ；n a t u r a lp o p u l a t i o n ；f r u g i v o r u sb i r d s 本学位论文知识产权声明 本学位论文是在导师( 指导小组) 的指导下，由本人独立完成。 文中所引用他人的研究成果均已注明出处。对本论文研究有所帮助的 人士在致谢中均已说明。 基于本学位论文研究所获得的研究成果的知识产权属于南京林 业大学。对本学位论文，南京林业大学有权进行交流、公开和使用。 研究生签名： 跏签名：勿犯 日期：炒7 b 乃7 1 前言 1 1 种子植物的天然更新 种子植物( s p e r m a t o p h y t e ) 是指体内有维管组织一一韧皮部和木质部，能产 生种子并用种子繁殖的植物，是植物界最高等的类群。其天然更新有两种方式： ( 1 ) 无性繁殖；( 2 ) 有性繁殖。其中，有性繁殖是种子植物的根本繁殖方式。 大多数植物的天然更新从种子开始，成熟的种子离开母树后，在适宜的环境中萌 发，成功地建成幼苗，成为能够独立进行光合作用的新个体。 种子植物天然更新过程包括有种子扩散、种子库动态、种子萌发和幼苗定居 等。种子离开母体后，命运如何，一直是人们关注的热点。关于种子命运，c h a m b e r s & m a e m a h o n ( 1 9 9 4 ) 提出了一个模型来描述种子离开母体后的运动和命运( 图 1 1 ) 。 萌芽失败萌芽失败 图1 1 种子命运一般模型( 据c h a m b e r s 和m a c m a h o n ，1 9 9 4 ) ( b a f 表示生物因子和非 生物因子) f i g 1 1a g e n e r a lm o d e lo f t h ef a t e so fs e e d s ( c h a m b e r s & m a cm a h o n ，1 9 9 4 ) ( b a fm e a n s b i o t i ca n da b i o t i cf a c t o r s ) 种子扩散( 种子传播s e e dd i s p e r s a l ) 是种子天然更新中的一个重要阶段，是 指植物种子离开母树并以某种方式传播到适宜生长和繁殖生境的过程( j a n z e n ， 1 9 7 5 ) ，它将影响种子密度、种子被捕食率、病原体攻击率、种子与母树的距离、 种子到达的生境类型以及建成的植株将与何种植物竞争，从而影响种子和幼苗的 存活，最终影响母树及后代植物的适合度。c h a m b e r s & m a c m a h o n ( 1 9 9 4 ) 将其 分为两个扩散阶段。第一扩散阶段是指种子从植物体到地表的运动；第二扩散阶 段指种子到达地面后的水平或垂直运动。扩散过程中，依靠的媒体由于植物种子 形态特征不同而不同，多数植物种子具有翅或羽状翼如枫树、杨树、槭树等，主 要依靠风力传播种子，而有些植物种子具刺毛、倒钩、粘液等( 如苍耳、窃衣、 鬼针草) 粘附在动物身上，随动物活动完成传播。总的来说，可分为非生物媒介 和生物媒介两类。非生物媒介包括风力、水力、重力和植物自身弹爆力等因素， 其中，风传播是自然界大多数植物的传播方式。生物媒介是指动物传播媒介，主 要有主动扩散和被动扩散两种方式：主动扩散是指有目的地将种子贮藏在洞穴或 掩体，如啮齿类、鸦科鸟类对种子的取食；被动扩散是指通过体外被毛的粘挂， 呕吐或粪便排泄的方式，如食肉质果鸟类对种子的传播主要通过排泄的方式进 行。 大部分种子通过第一和第二两个扩散阶段进入土壤种子库地( s o i ls e e d b a n k ) ，土壤种子库是指埋藏于土壤中的种子所组成的储藏库( h a r p e r ，1 9 7 7 ) ， 因为生物和非生物因子的作用而始终处于动态变化中。其中，生物因子主要是来 自动物( 哺乳动物、鸟类、昆虫) 的影响，具体的如动物的搬运，非生物因子主 要指种子形态、地表特征及各种物理作用等，它们主要影响种子扩散距离和运动 方式。进入种子库的种子处于活性或休眠状态，有活性的种子可能立即萌发，或 保持非休眠状态直至出现适宜的环境条件，或者进入休眠状态( 李宏俊等，2 0 0 0 ) 。 从种子生产到幼苗定居是植物生活史中最为敏感的阶段之一，受到生物和非 生物多种因素的影响。包括：( 1 ) 动物取食和病原体侵袭；( 2 ) 异质生境的影响； ( 3 ) 干扰的影响，小尺度和大尺度的干扰都可以影响到植物更新时种子和幼苗 的命运；( 4 ) 繁殖体特征，种子大小、质量和保护色等特征影响了其在更新过程 中的生存；( 5 ) 密度和距离制约，母株附近由于刻度竞争的影响，种子和幼苗的 死亡率都较高( 彭闪江等，2 0 0 4 ) 。 总的来说，在植物天然更新过程中，有部分种子因为动物取食或病原体感染 而丧失种子活力，有部分种子因为没有合适的生境不能萌发，有部分种子因衰老 而丧失萌发能力。最后只有少量种子幸存下来，最终建苗成功，完成植物更新的 过程( v a n d e rw a l l ，1 9 9 8 ) 。 1 2 食果鸟类与种子植物天然更新 动物传播有多种，鸟类、兽类、爬行类、昆虫及鱼类均能起到传播作用。其 中，鸟类是最重要的传播动物。食果鸟类( f r u g i v o r o u sb i r d s ) 是指需要取食果实 来获取果实营养的鸟类，食果鸟类对种子植物的天然更新作用主要体现在对种子 的传播扩散上。 食果鸟类主要通过取食植物果实对种子进行传播，影响植物的天然更新，其 生态意义主要有：( 1 ) 使植物占据新的生境斑块、形成天然种子库；( 2 ) 避开因 幼苗和母树之间密度制约而造成的死亡；( 3 ) 避开食果动物的捕食及真菌传染造 成的树木死亡；( 4 ) 有助于基因流动( h e r r e r a ，1 9 8 8 ；j o r d a n o ，1 9 8 9 ；h o w ee ta 1 1 9 8 5 ；k a t u s i c m a l m b o r g & w i l l s o n ，1 9 8 8 ；s e h u p p ，1 9 8 8 ；w i l l s o n ，1 9 8 8 ；h e r r e r ae t a i 1 9 9 4 ) 。 1 2 1 食果鸟类类群 食果鸟类作为最重要的动物传播媒介，主要包括以下几个目：鹤鸵目 ( c a s u a r i i f o r m e s ) 、鸡形目( g a l l i f o f r e e s ) 、鸽形耳( c o l u m b i f o r m e s ) 、蕉鹃目 ( m u s o p h a g i f o r m e s ) 、鼠鸟目( c o l i i f o r m e s ) 、咬鹃目( t r o g o n i f o r m e s ) 、佛法僧 目( c o r a c i i f o r m e $ ) 、到形目( p i c i f o r m e s ) 、雀形耳( p a s s e r i f o r m e s ) 。 由于果实的产生和可获性是季节性的，且可能不会保障脊椎动物一个均衡的 营养，因而很多鸟类在其一生中总是有某个时期以果实为主要食物。关于种子扩 散和食果动物生态的研究也表明：对于大多数食果动物来说，他们并非是单一的 取食肉质果，同时也取食植物的其他部位和种子( c o r l e t t ，1 9 9 8 ) 。m c k e y ( 1 9 7 5 ) 提出了专性食果动物( s p e c i a l i s t ) 和泛性食果动物( g e n e r a l i s t ) 的概念。专性食 果动物指完全依赖果实提供营养物质和能量，它们往往取食高质量的果实；而泛 性食果动物只是把果实做为食物来源之一，它们往往取食低质量的果实，同时还 通过别的方式来补充能量，如捕食昆虫。鸟类中仅有1 7 个属( 1 5 6 ) 是严格的 食果动物( s n o w , 1 9 8 1 ) 。 1 2 2 食果鸟对果实的选择 食果实鸟类与植物果实消失很少是一一对应的，往往一种果实被多种鸟类取 食，同时一种鸟类也取食多种果实。无论何种生境里，绝大多数鸟类都只取食一 部分果实( s o r e n s e n ，1 9 8 1 ) 。这种选择依赖于鸟类的行为、形态、营养需要，可 供食物的多寡，果实的成熟期、挂果时间的长短、果实大小、果实色彩、所含的 次生物质、果实的适口性、果实丰度、在植株上的位置( h o w e ，1 9 8 2 ；s o r e n s e n ， 1 9 8 3 ) 以及果肉种子重量比，营养组成等( h o w e ，1 9 8 0 ) 。在如上诸多的物理因 素和化学因素中，果实大小与鸟类选择的关系研究最为详细。研究表明，食果鸟 的个体大小以及其嘴峰大小和果实大小呈正相关( h e s p e n h e i d e ，1 9 7 3 ；l e c k ， 1 9 7 1 ) ，所能取食的最大果实则取决于嘴裂宽的大小，最小的果实则不受限制 ( w h e e l w r i g h t ，1 9 8 5 ) 。大果实鸟类只能被具有较大嘴裂宽的食果者捕食，而小 果实则可以吸引大小两类捕食者( w h e e l w r i g n t ，1 9 8 5 ) ，研究证明小果实植物吸 引的鸟种数多于大果实植物，而中等大小果实所食鸟种最多( k i n t a k ，1 9 7 9 ) 。在 巴拿马对v i r o l a 属植物的研究中表明：小果实和小种子树种，随果实增大访问的 鸟类数量和种类均增多，而大果实树种随果实增大只在很小程度上吸引额外的鸟 类，数量有限且为大型留鸟( h o w e ，1 9 7 7 ；h o w ea n de s t a b r o o k ，1 9 7 7 ；h o w ea n d v a n d ek e r c k h o v e 19 7 9 ) 。 总的来说，鸟类总是去取食那些营养含量高、适口性好、质量高的果实。鸟 传播效率跟果实质量成正比，与果实量成反比。研究表明，被专食鸟类取食的多 为大种子且果肉脂和蛋白质含量高的果实，相反的，被鸟类随机取食的多为小种 子且果肉缺乏营养( h e r r e r a ，1 9 8 4 ) 。h o w c & e s t a b r o o k ( 1 9 7 7 ) 提出了“高投入” 和“低投入”两个模式：高投入模式( h i g h i n v e s t m e n tm o d e l ) 即母树产生少量 高营养的果实，因为果实量少而引起拜访者问的竞争，这种模式往往促进一些高 效的专性传播者的取食；低投入模式( 1 0 w i n v e s t m e n tm o d e l ) 即母树产生大量营 养较低的果实，这种模式往往能吸引各种不同类型的拜访者，将种子传播到不同 的生境中。 1 2 3 食果鸟类对种子传播的机制 果实可以按其性质分为干果( d r yf r u i t s ) 和肉质果( f l e s h yf r u i t s ) 。干果是 指成熟时干燥少汁的果实，如榛子、橡子等；肉质果指成熟时肉质而多汁的果实， 如柿子、杏等。食果鸟类根据对这两类植物取食的机制不同，可分为食干果鸟类 ( d r y f r u i te a t i n gb i r d s ) 和食肉质果鸟类( f l e s h y f r u i te a t i n gb i r d s ) 两大类群。 此外，有些取食松子等裸子植物种子的鸟类，其传播机制与于果相同，可将其归 入食干果鸟类中。 食干果鸟类根据其有无贮食行为可分为两大类群：一是没有贮食行为的鸟 类，它们是纯粹的种子捕食者，在获得种子后，嗑开硬种皮，取食里面的胚及胚 乳，这一类食果鸟非但没有传播作用，还将造成种子消耗；二是有贮食行为的食 干果鸟类，它们在食物丰盛时将多余的食物贮备起来，避免其他动物捕食和在将 来食物短缺时再重新取食，贮藏的食物如未被重新取食即可萌发，一般来说，这 对于植物的天然更新具有积极意义。然而，并不是所有贮藏的种子都能萌发，这 取决于鸟类的贮藏方式，此外，鸟类的贮藏方式还影响传播的效率。鸟类主要有 两种贮藏方式：一为洞穴贮藏( n e s t h o a r d i n g ) ，又称为集中贮藏( 1 a d d e r h o a r d i n g ) ， 即鸟类将种子集中埋藏于洞穴中，由于这种方式埋藏点深，集中拥挤，因而不易 发芽，几无传播作用；另一种为分散贮藏( s c a t t e r h o a r d i n g ) ，即鸟类将种子广 泛地埋藏于浅土层、枯落层中，一至几粒一簇，萌发率和幼苗成活率高。鸟类在 贮藏种子时，该两种贮食行为都有，即有时候采用洞穴贮藏的方式，有时候采用 分散贮藏的方式( j a z n e n ，1 9 7 l ；s m i t h ，1 9 8 4 ) 。因而，食干果鸟只有以分散贮藏 的方式贮藏种子时，才具有真正的传播意义，对种子植物的天然更新起到积极作 用。 分散贮食并具传播作用的主要是鸦类，如星鸦( n u c i f r a g a ) 、蓝鸦 ( c y a n o c c i t t a ) 、噪鸦( p e r i s o r e u s ) 、松鸦( g a r r u l u s ) 等( b o s s e m a ，1 9 7 9 ；j o h n s o n ， 1 9 8 5 ；n i l s s o n ，1 9 8 5 ；t o m b a c k ，1 9 7 8 ；v a n d e rw a l l ，1 9 7 7 ) 。此外，鸦( s i t t a ) 和山 雀( p a r u s ) 也属于分散贮藏者。 目前，对于干果类树种的更新和扩散研究主要以栎、松等树种为对象，栎属 ( q u e r c u s ) 包括4 0 0 多种，是许多温带和亚热带植物群落中的优势种( k a u l ， 1 9 8 5 ) ，栎树的坚果较大，内含丰富的营养，是许多鸟类和哺乳动物的良好食物 资源( 王巍等，2 0 0 0 ) 。全球松属( p i n u s ) 植物约有11 0 种( r e c h a r d s o n ，1 9 9 8 ) ， 其中绝大多数种子具有种翅依靠风传播，大约有2 0 多种种子无翅、或没有具有 功能的翅，无法借助风力传播，需要通过动物帮助而传播( 鲁长虎，2 0 0 6 ) 。值得 一提的是，松属植物中有些具翅的种子，依靠风传播至地面后，因其种子较大， 落地后也会被啮齿类捕食和再次贮藏，继而得到二次传播( s e c o n d a r yd i s p e r s a l ) ( t h a y e re t a l 。，2 0 0 5 ) ，有些学者将其划分为单独一个类型，即风一动物传播松 ( w i n d a n i m a l d i s p e r s e dp i n e s ) ( t o m b a c ke ta 1 ，1 9 9 0 ) 。 食肉质果鸟类多数以浆果、核果等为食物。主要有四种取食方式：( 1 ) 整吞 果实，消化果肉及种子，如大多数鸡形目鸟类；( 2 ) 整吞果实，消化果肉，排出 或呕出种子，如很多雀形耳鸟类；( 3 ) 只食果肉，不食种子，有些鸟类并不整吞 果实，而是啄食果肉的一部分，如一些雀形目的小型鸟类捕食较大的肉质果时， 一般采取这种方式；( 4 ) 只食种子，不食果肉，这种捕食方式较少见，是纯粹的 种子捕食者。由于食肉质果鸟只有在不破坏种子的情况下才能起到传播作用，因 而以上四种取食方式，( 1 ) 和( 4 ) 两种类型并不能传播种子，第( 3 ) 种类型， 鸟类可能通过啄食造成果实的散落，有时还会将果实衔往别处，因而具备一定的 传播作用，只有第( 2 ) 种类型，即整吞果实，消化果肉，排出或呕出种子，并 通过消化道的滞留时间将种子带往适宜萌发生长的地方，这才是真正的种子传播 者，对植物天然更新具有重大的意义( j o h n s o n ，1 9 8 5 ；f o s t e r , 1 9 8 9 ) 。 目前，国内外对肉质果植物的扩散和更新研究对象较广泛，如蔷薇科， ( r o s a c e a e ) 的茸毛蔷薇、稠李、黑刺李、单子山楂、欧洲华秋等( m a s a k ie ta 1 ， 1 9 9 4 ；j o r d a n oe ta 1 ，1 9 9 5 ：k o l l m a ne ta 1 ，1 9 9 9 ) ；忍冬科的棉毛荚迷、欧洲荚迷和 接骨草等( 黄双全，2 0 0 0 ) 。此外，山茱萸科、樟科、桑科、茜草科、葡萄科、桃 金娘科，芸香科、桑寄生科等也是种子传播生态学中常用于研究的肉质果植物。” 关于种子传播的研究方法主要有：直接观察法( w e n n y & l e v e y ，1 9 9 8 ) 或自 动像机拍照( h o w e & v a n d ek e r c k h o v e ，1 9 8 0 ) 、磁性物质( a l v e r s o n & d i z a ， 1 9 8 9 ) 、金属片粘附种子上或插入种子内( s o r k ，1 9 8 4 ) 用应用荧光粉标记( l e v e y & s a r g e n t ，2 0 0 0 ) ，动物活动模型及基因技术的建立和应用( h a m i l t o n ，1 9 9 9 ；c a i n e ta l 一2 0 0 0 ) 等。 1 2 4 食果鸟传播后种子的空间分布及幼苗生长 食鸟类通过取食对植物种子进行传播，经鸟类传播后种子的空间分布直接影 响萌发率和幼苗成活率( h o w e ，1 9 7 7 ) 。研究表明经过食果鸟类传播后的种子格 局有以下特点：( 1 ) 种子密度与种源成负相关关系，即随着与种源距离的增加， 种子密度减小( w h e e l w r i g h t ，1 9 8 3 ) ，这对密度依赖死亡率有利，并且能减少幼 苗竞争( c l a r k ，1 9 8 l ；1 9 8 4 ) ；( 2 ) 传播的种子密度大多呈点状变化；( 3 ) 鸟类传 播距离平均大于种子自然掉落的距离( h o p p e s ，1 9 8 8 ) ；( 4 ) 大粒种子传播的平均 距离和最大距离均小于较小种子( h o p p e s ，1 9 8 8 ) 。此外，鸟类每次取食的停留时 间、飞离母树的距离( f o s t e r , 1 9 8 9 ) 、种子的排出方式( b a r n e a ，1 9 9 2 ) 等也都影 响传播种子的空间格局。如经鸟类消化道后呕吐出的种子多是单独放置，且此种 方式种子在消化道滞留的时间较短，传播的距离也较短；随粪便排出的种子多成 堆，此种方式种子在消化道滞留的时间较长，可被鸟类携带至较远处。 种子传播是多步骤的过程( c h a m b e r s & m a cm a h o n ，1 9 9 4 ；w e n n y ，2 0 0 0 ) ，食 果鸟将种子传播至新的生境完成初级传播后，往往啮齿类、蚁类等还将进行二次 传播。然而野外实验中跟踪动物取食果肉之后种子命运是实验的主要瓶颈，研究 比较困难( 彭闪江等，2 0 0 3 ) 。 从某种程度上来说，食果鸟传播后的种子空间格局决定了种子植物更新的空 间分布，但是种子传播的时空变化性会导致种子和幼苗的死亡，因而，在鸟类传 播后的种子和幼苗空间结构之间没有建立密切的相关性。种子萌发和幼苗生长存 在一定的不一致性，如在一些小生境中，种子的存活概率很低，但幼苗的存活率 较高( j o r d a n oe ta 1 ，1 9 9 5 ) ，这种不一致性影响了幼苗的数量和质量，因而，种 子萌发的位置在幼苗生长方面起着重要的作用。研究表明食果鸟类较其他的传播 媒介，往往将种子散布至种子成活率特别高的地方( t h o m p s o n ，1 9 8 0 ) ，因而其 对种子植物的天然更新有着特殊意义。 1 2 5 鸟类消化道对的种子萌发率的影响 鸟类种子传播是消化果肉和呕出或排遗出全部或部分未损害种子的过程 ( r i d l e y ，1 9 3 0 ) ，这种过程的作用主要体现在以下两个方面i ( 1 ) 这个过程起到 分离果肉的作用，而果肉里可能含有抑制萌发的物质( e v e n a r i ，1 9 4 9 ) ；( 2 ) 消 化对种皮结构的改变，对经鸟消化道后萌发率提高的种子的种皮结构电镜扫描观 察证明了这一点( b a r n e a ，1 9 9 0 ) 。所以，一般认为这一过程有助于加强萌发 ( w h e e l w r i g h t ，1 9 8 5 ) 。但也有研究证明消化不总是对种子萌发有利( l i e b e r m a n 1 9 8 6 ) 。b a r n e a ( 1 9 9 1 ) 做了一个总结性实验，取1 4 种植物种子和2 种鸟类，对 种子分别进行3 种处理：经鸟类消化道出来的种子，人工剥离的种子，整个果实。 播种实验证明，有相当部分种子在果肉被剥离后萌发显著加强，经消化道的种子 萌发率或提高或不变，这与种子在消化道的滞留时间有关，一般来说，滞留时间 长，可能对种皮结构破坏大，因而有利于萌发。但是对于多种子果实，滞留时间 长短不影响萌发率，而与每次粪便内排出的种子数多少有关，b a r n e a ( 1 9 9 2 ) 研 究表明，每次排出粪便内种子数越少，萌发率越高。 虽然，动物消化道对种子的处理对种子植物的天然更新有一定的积极意义， 但是动物对种子植物天然更新的主要意义在于将种子带离母树，运送到适宜的生 境中。 1 2 。6 食果鸟类与植物的协同适应 s n o w ( 1 9 7 1 ) 首次提出了食果动物与植物在进化意义上有着相互作用，食 果动物取食果实获得营养和能量，植物通过动物的取食完成种子传播。植物果实 在其大小、色彩、次生物质、物候等方面都与食果鸟类有着密切的联系。在北方 温带地区，多数肉质果成熟时间几乎一致在秋季，正是许多鸟类准备往南方迁徙 的时候。而此时由于昆虫数量急剧减少，肉质果正是提供了绝好的碳水化合物和 脂类能源，为鸟类在迁徙的途中提供能量。而果实在成熟时，会发生一系列由内 到外的变化。内部的次生物质发生一些化学转化，在未成熟时为了防止动物的捕 食，果实里含有单宁或毒素等适口抑制物( b a r n e ae ta 1 ，1 9 9 3 ) ，使果实涩口， 但成熟后便会变得适口性强且营养丰富。在色彩上，果实在成熟前后往往会有一 个的明显对比，颜色从之前的隐蔽变得显眼，以吸引鸟类来捕食。 对于植物来说，它们总是尽量去吸引那些对自身种子传播有利的鸟类 ( m c k e y ，1 9 7 5 ) ，对鸟类来说它们总是去取食那些营养含量高、适口性好、质量 高的果实。双方都希望以最少的付出，取得最高的回报，在进化过程中，最终会 达成一种妥协，如有些果实含有弱毒物质以避免动物一次取食太多，从而起到促 进分散传播的作用( b a r n e ae ta 1 ，1 9 9 3 ) ，甚至有些植物的果实中所含次生代谢 物对种子捕食者具有威慑作用，而对种子传播者的取食没有影响，从而提高种子 的传播率( t e w k s b u r y & n a b h a n ，2 0 0 1 ) 。 1 3 红豆杉的更新研究 红豆杉是裸子植物门( g y m n o s p e r m a e ) 松杉纲( c o n i f e r o s p i d a ) 红豆杉科 ( t a x a c e a e ) 红豆杉属( t a x u s ) 植物，为我国一级保护树种。起源悠久，是第四 纪孑遗的5 6 种古老树种之一。集药用、材用、观赏用为一体。 1 3 1 红豆杉在我国的分布 红豆杉属植物在全世界分布约有1 1 种，中国有4 种l 变种。分别为东北红 豆杉( zc u s p i d a t a ) ，该种仅分布于黑龙江、吉林和辽宁三省分布( 吴榜华等， 2 0 0 2 ) ；喜马拉雅红豆杉( zw a l l i c h i n a n a ) ，分布于西藏吉隆地区( 周进等，1 9 9 9 ) ； 云南红豆杉( zy u n a n e n s i s ) ，水平分布以云南省为分布中心，主要分布于云南西 北部及北部，西藏东南部和四川西南部( 张余田，1 9 9 7 ) ；中国红豆杉( zc h i n e s i s ) ， 相对集中分布于横断山和四川盆地周边山地( 马明东，2 0 0 4 ) ；南方红豆杉( z c h i n e n s i sv 口，m a i r e i ) ，该种在我国分布较广，主要分布于长江流域、南岭山脉山 区及河南、陕西( 秦岭) 、甘肃和台湾等省的山地或溪谷( 包维楷等，1 9 9 8 ) 。 1 3 2 红豆杉的植物形态和生物学生态学特性 红豆杉为常绿乔木或灌木，小枝不规则互生，叶螺旋状排列，基部扭转成二 列，条形、披针条形或条状披针形，上面中脉隆起，下面有两条气孔带，无树脂 道，雄球花单生叶腋，雌球花的胚珠单生于花轴上部侧生短轴的顶端，基部托以 圆盘状假种皮，花小，色淡，于早春开放，果实在秋季成熟，种子坚生于红色肉 质杯状假种皮中，当年成熟，挂果期约一个月。种子属生理休眠型种子，其形态 达到成熟时，胚非常小，种子必须经过催芽处理完成其生理成熟阶段才具有正常 发芽能力( 吴榜华，1 9 9 5 ) 。种子落下后，可以在土里完好地保存好几年( m i n o r e ， 1 9 9 6 ) 。红豆杉在天然林中分布零散，一般情况下分布为小群体，或单株散生， 常处于林冠乔木第二、三层，生长缓慢( 陈原国，2 0 0 2 ) 。适宜凉爽多雨的气候， 主根不发达，侧根一侧展开，扩展面较广，生长环境要求排水良好，一旦受淹即 有枯死的可能( 张宗勤等，1 9 9 6 ) 。 1 3 3 红豆杉的更新 目前红豆杉的更薪方式有两种。即人工培育和天然更新。人工培育主要有种 子育苗和扦插育苗两种方法。前者通过对种子进行人为破坏种皮，激素处理或变 温层积处理等方法，提高种子萌发率( 李孝伟等，2 0 0 6 ；吴昌富，2 0 0 5 ；王海珍等， 2 0 0 7 ) ；人工扦插育苗是利用红豆杉的枝条进行扦插繁殖，能保持母本的优良遗 传性，且繁殖迅速，是目前最简便、最经济的繁殖方法( 韩国勇，2 0 0 6 ) ，国内学 者对于插穗的采集和处理，基质的筛选及插后管理等均做了一系列的研究( 周敦 强，2 0 0 6 ；陈晓芬，2 0 0 6 ；韩国勇，2 0 0 6 ) 。 天然状态下红豆杉的天然更新主要有两种方式：一是通过茎干萌生幼树幼苗 来延续和扩大其种群( 黄玉清等，1 9 9 8 ) ；二是通过种子萌发。 红豆杉天然更新困难，生长缓慢( 马明东，2 0 0 4 ；陈振峰，2 0 0 2 ；陈原国。 2 0 0 2 ) ，这是由红豆杉的生物学特性决定的。( 1 ) 红豆杉为雌雄异株，在自然状 态下雄株明显多于雌株( 张宗勤等，1 9 9 6 ) ，野外散生异龄，易导致物种间隔离和 花期不遇，种子产生数量较少，加之动物取食致使每年结实不多的种子存活数量 更少。( 2 ) 红豆杉种子属典型的综合型休眠，坚硬致密的种皮和种内抑制物的存 在使得种子具有深休眠性，自然状态下要经一两冬一夏才能萌发，且萌发率较低。 即使正常萌发，形成的幼苗抗逆性差，成活率很低( 谭一凡，1 9 9 1 ) 。( 3 ) 红豆杉 是典型的耐阴树种。喜阴湿环境，天然繁殖的红豆杉种子从萌发至幼苗成长均需 荫蔽环境( 陈谦海等，1 9 9 7 ) ，在其生长过程中，对温度、光线、湿度、海拔、坡 向等要求严格( 茹文明等，2 0 0 6 ) ，一般情况下分布为小群体，或单株散生在优势 种植物树冠林下在群落构建中往往处于被动适应的地位，种群缺乏较强的竞争 力。 红豆杉的天然更新研究较少，特别是关于食果鸟类在红豆杉天然更新中的作 用鲜有人对其作过系统的报道。红豆杉的果实较大，其肉质假种皮粘性极强，紧 紧包裹着种子，种子不能单独脱落，这些特性决定了其种子不能随风传播，只能 依靠动物来传播。在野外，红豆杉的幼苗常在距母树很远处发现，最远可达上百 米，这么远距离的传播决定了其传播者只可能是动物。 红豆杉属植物种子成熟后，其红色的假种皮味甘甜，常常吸引鸟类和小型哺 乳动物取食( d i f a z i o ，1 9 9 6 ) 。国内外的不少文献也都有提到鸟类取食是红豆杉 种子消失的主要途径( p a c z o s k i ，1 9 2 8 ；g i e r u s y f i s k i ，1 9 6 1 ；m a f i k ae ta 1 ，1 9 6 8 ； h u l m e ，1 9 9 6 ) 。据有报道，国外捕食欧洲红豆杉( rb a c c a t a ) 果实的鸟类主要为 鸫科( t u i d i d a e ) 中的斑鸫( t u r d u sm e r u l a ) ，鸟鸫( 7 ：t o r q u a t u s ) ，赤颈鸫( z v i s c i v o r u s ) 和普通鸣( s i t t ae u r o p a e a j ( b a r t k o w i a ke ta 1 ，1 9 7 3 ：d a l l i e lg a r c i a e ta 1 。 2 0 0 0 ) 。国内，李新华于1 9 9 9 年对中山植物园迁地状态下红豆杉的更新情况研究 时，简单地提到了周围常活动的几种鸟类可能对红豆杉种子有传播作用。因此， 关于食果鸟类与红豆杉之间的动植物之间关系，尤其是鸟类在其天然更新中的作 用研究在国内外缺少详细的研究报道。 1 4 研究目的和意义 本研究选取了南京中山植物园中迁地状态下中国红豆杉更新的种群以及安 徽仙寓山原生状态下的南方红豆杉种群做为研究对象，对鸟类在红豆杉属植物天 然更新中的作用进行详细研究，这对于红豆杉的保护和合理利用具有实践指导意 义，同时对动植物相互关系理论研究具有一定意义。 本研究主要解决的问题：( 1 ) 红豆杉天然更新种群的分布格局特点；( 2 ) 红 豆杉的种子传播者包括哪些鸟类，这些鸟类以什么方式处理果实或种子；( 3 ) 鸟 类在红豆杉天然更新中的作用；( 4 ) 比较迁地状态下和原生状态下红豆杉种群格 局以及鸟类对其影响。 2 研究地区自然概况 2 1 南京中山植物园 紫金山位于江苏苏南宁镇山脉西端，最高峰海拔4 4 8 9 m ，地理位置为1 1 8 。4 87 2 4 ”e 1 1 8 。5 37 0 4 ”e ，3 2 。0 l7 5 7 ”n 3 2 。1 6 1