土壤线虫多样性与生态系统功能的关系

土壤线虫多样性与生态系统功能的关系

在陆地生态系统中，土壤生态系统曾经是一个不受人们注意的角落。直到进入20世纪90年代以后,对于土壤生态系统的研究才渐渐引起了世界科学界的关注。2004年,国际著名刊物Science发表了系列文章:Soils:TheFinalFrontier,以唤起各国政府及科学界对土壤生态学研究的重视。这些文章指出:在陆地生态系统中,地上部分的生物与地下部分的生物在群落和生态系统水平上是相互作用的,并深刻影响着陆地生态系统的结构与功能。在土壤生态系统中,土壤动物对于营养物质的转化、储存和释放,土壤微生物的调节及土壤理化性质的改变都发挥着重要作用(Swiftetal.,1979;Huntetal.,1987;CrossleyJretal.,1992;Freckman&Ettema,1993;Edwards,2002;Fuetal.,2005)。土壤线虫是植物根际土壤生物区中非常活跃的一类生物体(Hoeksemaetal.,2000)。由于它们(主要指非寄生性线虫)几乎无处不在,直接参与生态系统的物质循环和能量流动(Wall&Moore,1999),因此关于它们在生态系统中功能的研究也越来越多。20世纪80年代以来,国外关于不同环境条件及管理措施下土壤线虫群落变化的研究得到重视(Yeates,1979;Sohlenius,1980;Freckman,1988;Griffiths,1989;Procter,1990;Fuetal.,2000),我国从90年代开始也有零星报道(胡峰等,1998,1999;梁文举等,2001,2002,2004;李辉信等,2002;李玉娟等,2005)。本文主要对土壤线虫及它们在生态系统中的功能作一简要介绍,以期能使国内生态学工作者对此有更多的认识,并引起大家更多的重视。1种色丝研究主要集中在自然和经济时代,并在逐渐在众多的土壤动物中,线虫是数量和功能类群最丰富的一类。线虫个体很小,成虫体长只有0.3–5mm左右;在某些土壤中线虫的种类可以达到每平方米119种,密度可高达每平方米8,100条(在波多黎各雨林)到30,000,000条(在前苏联的草甸草原)(Yeates,1979,1981;Sohlenius,1980)。据不同的研究人员估计,地球上线虫种类在8–100万之间,主要包括寄生性线虫和非寄生性线虫两大类;其中非寄生性的约占线虫总数的52–65%,这其中大部分又属于食细菌线虫(Freckman,1988;Griffiths,1989;Procter,1990;Malakhov,1994)。到20世纪90年代为止,文献报道过的线虫大约有20,000种,其中约有2,000种为植物寄生性线虫,5,000种是动物寄生性线虫,13,000种是非寄生性的线虫,它们生活在海洋、淡水和土壤中。由于有些线虫是人类和动植物体内重要的寄生虫,长期以来关于线虫的研究主要集中在寄生性的线虫种类上,对非寄生性线虫的关注相对较少。大多数线虫是卵生,少数是卵胎生。卵和幼虫的形状、大小通常作为鉴定种类的依据。我国亚热带地区已知线虫种类隶属2亚纲6目11科29属(尹文英等,1992)。Yeates和Bongers(1999)归纳了一些国家不同土地利用下的线虫多度和线虫属的分布情况(表1),发现差异很大。在不同类型生态系统中,土壤线虫的多度和生物量也表现出很大差别(表2)(Yeates,1979)。Boag和Yeates(1998)根据前人的工作总结得出土壤线虫物种最丰富的是温带阔叶林,其次是耕作土、草地、热带雨林、温带针叶林和极地植被;丰富度在30–40°纬度范围内最高,70°以上最低。2土壤昆虫的生态功能2.1土壤微生物对土壤碳、氮的影响土壤线虫对有机物的分解、养分转化和能量传递起到关键的作用,是土壤生态系统的重要组成部分(Colemanetal.,1984;梁文举等,2001)。食细菌线虫以多种方式影响有机物分解,主要包括:(1)取食微生物并调节有机复合物转化为无机物的比例;(2)携带并传播土壤微生物;(3)取食腐生细菌和植物病原细菌,影响微生物群落的组成;(4)影响植物共生体的分布和功能(Inghametal.,1985;Freckman,1988;Fuetal.,2005)。土壤线虫和其他土壤动物区系对土壤碳、氮的动态是至关重要的。微生物含有土壤中70–80%易分解的碳、氮,所以微生物被土壤动物捕食速率的变化会显著地改变土壤中碳、氮的周转。在森林的凋落物中取食细菌的线虫能消耗约80g·m–2·yr–1的细菌,并产生2–13g·m–2·yr–1的矿化氮(Andersonetal.,1981)。线虫排泄物可以贡献土壤中19%的可溶解的氮(Neher,2001)。一是由于线虫体内氮含量要比它们消费的细菌低;二是线虫的生长效率(growthefficiency)小于细菌(Huntetal.,1987),因此,被线虫所食细菌中大部分的氮通过线虫排泄至土壤中。也就是说,当食细菌线虫和食真菌线虫捕食细菌和真菌时,它们会释放出CO2和NH4+和其他含氮化合物,直接影响土壤C和N的矿化(Inghametal.,1985)。总之,土壤动物主要是通过影响微生物的活动而影响土壤有机质的分解(Walletal.,2001)。2.2土壤反应与土壤食物网与其他土壤动物相比,线虫作为指示生物发挥着更大的作用(Ekschmittetal.,2001;Ferrisetal.,2001;Panesaretal.,2001;Hoschitz&Kaufmann,2004;Ferrisetal.,2004;Forge,2005)。Bongers和Ferris(1999)认为:土壤线虫能够被用作指示生物主要是因为它们具有以下几个特征:(1)线虫是所有多细胞生物中结构最简单和数量最多的,而且它们无处不在;(2)在土壤中,线虫生活在一层薄薄的水膜中,而且它们的可渗性体膜直接与土壤微环境接触;(3)在环境受干扰时,因为迁移能力弱,它们主要通过其他方式的变化(如脱水或禁食状态)度过逆境;(4)线虫占据土壤食物网的很多关键链接,它们的食性广而且可被很多其他生物所食;(5)线虫的身体透明,结构简单易辨;(6)线虫的结构和功能的关系密切;(7)线虫对环境因子的变化十分敏感。另外线虫世代周期较短,一般为数天或几个月,可以在短时间内对环境变化做出响应。因此,线虫正越来越多地被作为土壤指示生物来使用(Lindenetal.,1994;McSorley&Frederick,1996;Neher,1998;Niles&Freckman,1998),尤其是用来评价生态系统的土壤生物学效应、土壤健康水平、生态系统演替或受干扰的程度(Bongers,1990;Bongersetal.,1997;Bongers&Ferris,1999;张薇等,2004)。比如线虫群落对沿海地区沙丘土壤生态演替过程具有很好的生物指示作用(Goralczyk,1998);Ekschmitt等(2001)用线虫群落结构作为欧洲草地土壤功能的指示因子;土壤线虫的富集指数(EnrichmentIndex)和结构指数(StructureIndex)可更直观地揭示土壤线虫与土壤肥力的关系以及土壤线虫对环境干扰程度的反应水平(Ferrisetal.,2001)。有研究表明,土壤线虫的成熟度指数(MaturityIndex)是对土壤重金属污染的很有效的指标,随着土壤受干扰程度的增加而降低(Bongers&Ferris,1999)。Gyedu-Ababio和Baird(2006)的研究发现,线虫群落不仅对有机污染而且对金属污染(Zn、Cu、Pb、Fe)也有不同的反应。线虫的群落组成反映了它们的食物资源,并可提供土壤食物网机能方面的信息(Moore&deRuiter,1991)。Coleman等(2002)和Hoeksema等(2000)分别研究了土壤食物网在农业生态系统中的一些作用和土壤线虫对大气CO2浓度升高的反应。Ferris等(2001)根据线虫的c-p类群计算了土壤食物网中各类相关指数,可直接反映有机质的分解途径和食物网结构的变化,指示土壤生态系统中物质和能量的流通情况,从而在生态系统功能水平上揭示土壤环境的健康状态。2.3土壤昆虫与原生动物土壤动物包括大型土壤动物(如蚯蚓和白蚁)、中型土壤动物(如螨类和跳虫)和小型土壤动物(如原生动物和线虫)(Swiftetal.,1979)。小型土壤动物最重要的作用是作为取食者,取食微生物并调节微生物的群落结构和生物量;中型土壤动物最重要的作用是作为“碎石者”,使凋落物破碎(Lavelle&Lepage,1997);大型土壤动物最重要的作用是作为“生态系统工程师”,通过改变土壤结构而改变资源的可利用性(Jonesetal.,1994)。Hunt等(1987)研究了草原食物网地下部分的能流过程(图1),结果表明线虫取食植物根和微生物的同时,也被一些中型土壤动物比如螨类、跳虫所捕食;而线虫和原生动物、一部分螨类、跳虫、线蚓等对微生物也存在竞争关系。在线虫和原生动物对细菌的竞争中,原生动物往往胜出(Griffiths,1986),但二者仍能共存于土壤中(Griffithsetal.,1993)。Rønn等(2001)的研究表明,在土壤中原生动物和线虫之间是相对平衡的;土壤中粘粒含量比较高时,原生动物略占优势。而关于蚯蚓和线虫的关系可能更为复杂,如蚯蚓的粪便可以刺激食细菌线虫增加并同时抑制食植物线虫的数量(Senapati,1992)。但Räty和Huhta(2003)研究了林地土壤中蚯蚓和pH值对线虫群落的影响,发现没有蚯蚓时,线虫的数量非常多;但有蚯蚓时,土壤里的线虫数量显著减少了。总之,土壤线虫在土壤动物食物网结构中属于中间的一个营养级,捕食、竞争、共生等现象是常见的。由于地下食物网的这种复杂的关系存在,不同的土壤动物、微生物之间相互影响,进而可以影响到土壤理化性质以及与之紧密相关的地上植被。3土壤生物功能群对土壤互联互通的影响关于物种多样性和生态系统功能的关系,不同学者提出了不同的假说。MacArthur(1955)提出了“多样性-稳定性”假说(Diversity–stabilityHypothesis),指出生态系统的稳定性随物种丰富度的上升而增加。而Ehrlich和Ehrlich(1981)提出“铆钉”假说(RivetHypothesis),认为生态系统中所有物种都具有虽然小但重要的作用,随着物种灭绝数量的增加,生态系统受损的程度会加速上升。而Walker(1992)则提出“冗余种”假说(RedundantSpeciesHypothesis),强调某些物种的损失会因其他物种丰富度的转变而得到补偿,而生态系统的功能不会受到影响,即生态系统中一些物种的损失不会影响生态系统功能。Lawton(1994)提出“不确定性”假说(IdiosyncraticHypothesis),认为物种本身的属性对生态系统功能起关键的作用,而丰富度的减少对生态系统的功能产生的影响是不可预测的。由于研究方法和技术手段等的限制,现阶段很难在物种水平上开展土壤生物多样性与生态系统功能关系的研究。近年来,国际上主要以功能群为研究对象来探讨土壤生物在生态系统中的作用(Coleman&Whitman,2005)。但是,通过控制实验手段研究土壤生物功能群对生态系统功能的影响还处于起步阶段,当前最主要的手段是土壤动物类群的“添加”(addition)和“剔除”(removal)实验。虽然在这方面的研究也曾陆续有过一些报道(Inghametal.,1986;Liu&Zou,2002),但还没有形成应有的规模。较有影响的研究是英国的ECOTRON实验(Bradfordetal.,2002)。此研究通过在野外挖取大块土柱回实验室经过氯仿熏蒸杀灭土壤生物后,再接种不同土壤生物功能群的方法,探讨了不同土壤生物功能群对土壤有机质分解和植物生长的影响。结果表明在土壤生物类群最多的处理中有机质分解速率显著增加,而植物根的生物量和菌根则在接种大型土壤动物的处理中明显减少了。而利用控制实验手段添加和剔除土壤线虫功能群的研究还相对较少,因为很难在不影响其它土壤动物功能群的前提下用实验手段剔除某一功能类群的土壤线虫。已有的一些研究都是在用物理或化学方法除去土壤中所有的线虫及其他土壤动物的基础上,然后再接种某一功能类群的土壤线虫来研究它们对生态系统的作用。例如Tu等(2003)通过熏蒸的方法去除土壤中的线虫后接种植物寄生性线虫Rotylenchulusfeinformis,研究表明线虫的活动刺激了微生物的活动和氮的矿化。Djigal等(2004)通过微宇宙实验(microcosm)研究了塞内加尔萨赫勒地区土壤中几种食细菌线虫对微生物群落的影响。他们通过交替的冷冻和解冻的方法剔除土壤中的线虫,然后把在实验室培养的几种食细菌线虫接种到土壤中,发现这些食细菌线虫可以改变微生物的活动和群落结构以及土壤中的氮矿化。总之,某一功能群也许会对土壤生态系统产生某种影响,但是事实上土壤中各种不同功能群的线虫以及它们与其他土壤动物和微生物之间的关系是十分复杂的,这使我们很难用实验方法验证土壤中某些功能群的丧失将如何影响土壤生态系统功能。因此,很多人通过模型模拟的方法来评价土壤生物多样性减少和生态系统功能的关系。Hunt和Wall(2002)等模拟了矮草草原的土壤食物网的功能群的营养动态,用模型来检测全球变化下土壤生物多样性丧失对生态系统服务功能的影响。结果表明土壤动物作为一个整体对维持植物的初级生产力是重要的,单一的土壤动物类群对生态系统没有显著的影响。这些结果显示某些土壤动物功能群的衰落会造成生态系统某些功能的损失,但生态系统的整体功能仍能维持,因为存活下来的类群丰富度的变化或许可以补偿这些损失,间接地验证了Walker(1992)所提出的“冗余种”假说。然而,在实际的研究中,“冗余种”假说并没有得到令人信服的验证。Freckman和Virginia(1997)等的研究表明,在南极的极端环境条件下,土壤线虫群落的多样性低而且缺乏冗余种,它们对环境变化非常敏感。Wall和Virginia(1999)指出在干旱生态系统中,沙漠荒芜的条件使得生态系统对扰动非常敏感,在一个种的生态位上物种数量很少,因而物种的多样性是非常重要的。4关于生物多样性与生态系统功能的研究综上所述,土壤线虫作为土壤食物网的一个重要组成部分,通过取食微生物而影响土壤有机质分解和养分循环。但土壤线虫多样性的减少对生态系统的服务功能究竟会产生什么样的影响还很难定论。在短时间内,一些物种减少也许会对土壤生态系统产生一定的影响,但是一段时间后生态系统可能会产生某种补偿机制弥补这种影响。然而可能有些物种是“关键种”,它们的消失将会严重影响生态系统功能,而且这种影响可能无法补偿。因此,Hooper等(2005)提出了生物多样性和生态系统功能关系中需要进一步研究的方向:(1)进一步理解物种多样性、生态系统功能多样性与群落结构之间的相互关系对认识生物多样性影响的机制是重要的;(2)多营养级水平在生态系统中是普遍存在的,但是生物多样性和生态系统功能研究还不够;(3)需要长期的实验评估生物多样性和生态系统功能在时间上的稳定性,并根据不同的控制实验评估生态系统对不同干扰的反应以及生态系统受干扰后的恢复能力