铝胁迫下大豆根系分泌有机酸和氨基酸的特性

1、铝胁迫下大豆根系分泌有机酸和氨基酸的特性徐根娣1, 2，金婷婷2，刘鹏1, 2，黄朝表2，王芳2，俞芳21. 浙江师范大学生态研究所，浙江 金华 321004；2. 浙江师范大学化学与生命科学学院，浙江 金华 321004摘要：采用水培法，以2个大豆(Glycine max)品种(浙春2号和浙春3号)为材料，研究铝胁迫下大豆根系分泌有机酸和氨基酸的特征。大豆根系分泌大量柠檬酸呈现低铝促进高铝抑制的现象，同时还分泌少量草酸和琥珀酸，表明大豆根系分泌有机酸与其耐铝机制有关。氨基酸分泌总量随着铝质量浓度的增大而增加。中低铝质量浓度下，大豆根系分泌的氨基酸随铝质量浓度的增大而增加。高铝浓度下，氨基酸的

2、种类减少，各种氨基酸分泌量变化不一致。实验结果还显示，随着铝处理时间延长，铝毒害作用明显。关键词：大豆；铝胁迫；有机酸；氨基酸中图分类号：Q945.78 文献标识码：A 文章编号：1672-2175（2008）03-1204-06铝是地壳中含量最丰富的金属元素，通常以难溶性的硅酸盐或三氧化二铝的形式存在，对植物没有什么危害。铝并非植物矿质营养中的必需元素，而微量的铝可刺激一些植物的生长1-3。但在酸性条件下（pH<5），难溶性的铝会变成可溶性铝（主要是Al3+），从而对植物产生危害。近年来，随着环境酸化问题的日益严重，尤其是酸雨的频繁沉降和生理酸性肥料的施用，土壤酸化加剧，铝溶出增加，严

3、重制约了植物的生长3。铝不仅是酸性土壤上土壤酸度的主要来源，同时由于其交换量占土壤阳离子交换总量的20%80%，导致土壤中阳离子易于淋失，致使磷、钾、钙、镁、硼、钼等营养元素缺乏4。因此，铝已经成为酸性土壤中抑制植物生长的重要因素，过量的铝胁迫已成为这种土壤中大豆生长发育的重要限制因素3。近年来，有关植物的抗铝毒机理研究是植物营养生理学和环境科学等相关学科关注的热点，而有关植物根系分泌物与植物缓解铝毒的关系更是研究的重点所在。Taylor5将植物的耐铝机制分为内部耐受和外部排斥两种类型，其中外部排斥机制受到研究者较多的重视6。研究者发现，在铝胁迫下，一些植物种类或植物的某些品种或基因型能够通过

4、根尖分泌有机酸（大豆主要是根系分泌柠檬酸）与铝螯合，从而缓解或解除铝对植物的毒害，这一作用属外部排斥机制，是迄今发现的植物最重要的耐铝机制之一7。2000年，Ma7根据植物受铝胁迫后有机酸分泌时间上的差异将有机酸的分泌分为两种模式，模式I（铝处理和植物有机酸分泌间没有明显的延缓期）和模式II（有明显的延缓期）；同年，Yang8等人指出，大豆在解除铝胁迫后，柠檬酸分泌还能持续6h，既大豆有机酸的分泌属于模式II。最新研究发现9，大豆在铝毒胁迫下，其根尖细胞的质膜H+-ATP酶活性在耐铝大豆品种中明显比铝敏感品种高，由此指出，大豆是通过调节根尖细胞的质膜H+-ATP酶活性来实现柠檬酸的大量分泌。目

5、前国内外有关大豆根系分泌物在耐铝方面的作用研究大多集中在有机酸，认为铝胁迫下大豆主要分泌柠檬酸6, 8-13，同时有关大豆根系分泌物的其他成分和其他有机酸在缓解铝胁迫方面的研究开展得很少。本文在前人的研究基础上，进一步探索大豆根系分泌物（有机酸、氨基酸）对缓解铝毒的响应。为增强大豆的耐铝毒能力奠定基础，为妥善解决我国南方广大红壤存在土壤酸性及相应的铝毒害问题提供科学依据。1 材料与方法1.1 供试材料供试大豆：浙江省农业科学院大豆组提供的优质高产大豆(Glycine max)“浙春2号”和“浙春3号”2个品种。供试药品：铝肥用硫酸铝（分子式：Al2(SO4)3·18H2O），为分析纯

6、。氨基酸和有机酸标准样品均为分析纯，实验时配制成相应质量浓度。供试仪器：UV-7504紫外分光光度计，RE-52AA旋转蒸发器（上海亚荣生化仪器厂），超声波洗器，P/ACE MDQ Capillary Electrophresis System毛细管电泳仪（长50 cm、内径25 m石英毛细管，Beckman coluter 公司USA）等。1.2 试验设计与方法1.2.1 植株培养采用根箱水培技术，以已筛选出来的二个耐铝性不同的大豆品种浙春2号（铝耐性）和浙春3号（铝敏感）14为实验材料，选择大小一致、圆润饱满的种子，经表面消毒（10%H2O2，5 min）后，用蒸馏水反复冲洗，阴干后均匀播

7、于草炭土（商业草炭土和石英砂以31混合）中，于恒温箱中25 黑暗条件下催芽萌发4 d。当幼苗两片叶子展开时，将长势一致的大豆幼苗用海绵包住茎，移栽到盖上有小孔的水培箱中，培养液采用Hoagland完全培养液。2 d换一次营养液，每天通气4h。实验重复3次。1.2.2 铝处理图2 铝胁迫对大豆根系分泌草酸的影响Fig. 2 The effect of Al on the content of oxalic acid from soybean root exudates待幼苗在Hoagland营养液中生长（适应）5 d后，对幼苗进行铝处理。铝源用Al2(SO4)3·18H2O供应，加铝溶

8、液后，用羊毛铬青R比色法15测定溶液中的Al3+含量，使Al3+含量分别为：0、20、40、60 mg·L-1 Al3+。1.2.3 收集根系分泌物大豆幼苗分别在第7 d、14 d铝处理后，直接获取大豆，以6株为一个单位，采用浸根法收集根系分泌物。用蒸馏水清洗根部3-5次，再用重蒸水清洗，然后用滤纸吸干根表面水分，然后将根系放入盛有蒸馏并包有黑塑料布的烧杯中，再将烧杯放入多用途光照植物培养箱中连续通气收集6 h后浓缩，用于研究根系分泌物；根系分泌物收集完后，剪下根部称取根重。1.2.4 分析根系分泌物图3 铝胁迫对大豆根系分泌琥珀酸的影响Fig. 3 The effect of Al

9、 on the content of succinic acid from soybean root exudates根系分泌物浓缩采用旋转蒸发法16；氨基酸和有机酸的测定均采用毛细管电泳法17-19，以g·g-1 FW表示。1.2.5 数据分析采用SPSS 12.0统计软件进行SSR显著性检验，采用Excel 2000软件制图。2 结果与分析2.1 铝胁迫下大豆根系有机酸的分泌特征图1 铝胁迫对大豆根系分泌柠檬酸的影响Fig. 1 The effect of Al on the content of citric acid from soybean root exudates 图1

10、，图2和图3结果表明，在铝毒胁迫下，大豆根系分泌了大量的柠檬酸，同时还有少量的草酸和琥珀酸分泌。铝处理第7 d时，浙春3号在铝质量浓度为20 mg·L-1的条件下，柠檬酸含量达到了最大值，比对照组增加了29%；而浙春2号在铝质量浓度为40 mg·L-1的条件下，柠檬酸含量才达到了最大值，比对照组增加了46%。浙春2号柠檬酸的分泌量明显大于浙春3号，对照组中，浙春2号根系柠檬酸的分泌量即为浙春3号的1.77倍；而在各自达到最大分泌量时，浙春2号根系的柠檬酸分泌量为浙春3号的1.80倍；在高铝质量浓度60 mg·L-1处理时，浙春2号根系的柠檬酸分泌量仍然高于浙春3号

11、，是浙春3号的1.65倍。14 d铝处理，浙春3号和浙春2号根系柠檬酸分泌量的变化趋势和第7 d时相似：低中铝质量浓度下，柠檬酸的分泌量有所增大，在高铝处理下出现下降趋势，为各处理中的最低水平，同时第14 d时的柠檬酸分泌量普遍低于第7 d。与柠檬酸相比，草酸的分泌量很少，琥珀酸更是次之。虽然草酸和琥珀酸的分泌量随铝质量浓度的变化没有呈现出明显的规律性，但是草酸和琥珀酸在第14 d时的分泌量也普遍低于第7 d，且除个别外，60 mg·L-1处理下的草酸和琥珀酸分泌量最低。2.2 铝胁迫下大豆根系氨基酸的分泌特征表1 铝胁迫对大豆根系分泌氨基酸的影响Table 1 The effect

12、 of Al on the content of amino acid from soybean root exudates时间氨基酸c/(mol·L-1)浙春3号浙春2号020406002040607 d精氨酸 Arg1.4a4.2b6.5c8.8d6.9a8.5b13.7c16.1d苯丙氨酸Phe13.2a9.5b15.3c16.7c11.9a13.4b16.3c23.5d酪氨酸Tyr6.3a13.1b14.6c17.2d13.8a17.3b9.2c4.6d亮氨酸Leu+异亮氨酸Ile10.3a14.4b19.5c33.1d6.8a7.5b3.4cTr缬氨酸Val8.4a12.3

13、b7.1cTr6.8a7.5a3.4bTr脯氨酸Pro7.6a3.6bTr0.3c2.9a11.9b15.2c20.3d丝氨酸Ser 5.7a10.1b2.3c0.8d8.7a12.1bTrTr甘氨酸Gly2.1a6.8 b3.3c1.5d6.7a25.4 b3.9c2.3d14 d精氨酸 Arg2.2a3.5a5.2b7.7c3.2a5.4b12.1c14.6c苯丙氨酸Phe8.4a10.2b11.9b13.1c1.4a15.1b16.9 b20.7c酪氨酸Tyr4.4a15.6b17.3c10.1d10.2a16.9b7.1c5.3d亮氨酸Leu+异亮氨酸Ile7.9a11.2b23.7c

14、21.8d8.9 a21.3b22.8c23.1d缬氨酸Val9.6a13.4b7.1cTr5.9a7.3bTrTr脯氨酸Pro5.4 a2.3b1.5c1.1c2.1a8.3b14.7c20.2d丝氨酸Ser 5.5a16.2b5.2aTr5.6aTr1.3bTr甘氨酸Gly0.6a3.9b4.1b0.9a10.2a17.7bTr1.4a由表1可见，实验检测到9种氨基酸，其中亮氨酸和异亮氨酸没有分离。从分泌总量来看：在铝胁迫下，大豆根系分泌的氨基酸总量除个别处理（如浙春2号在铝质量浓度为60 mg·L-1的条件下，氨基酸的分泌总量比对照组减少了21.4%）外，普遍高于对照组。从变化

15、趋势来看：在铝质量浓度为40 mg·L-1范围以内，氨基酸分泌比较正常，多数氨基酸在铝质量浓度为20 mg·L-1这个水平上达到最大分泌量，如第7 d时，浙春3号和浙春2号在20 mg·L-1处理时的缬氨酸分泌量分别比对照增加1.5倍和1.4倍，；而当铝质量浓度超过40 mg·L-1以后，随着铝质量浓度的增加，大豆根系分泌的某些氨基酸减少至痕量（如丝氨酸）而难以检测到，但有些氨基酸的泌出量则剧增（如浙春2号分泌的脯氨酸）。值得注意的是：加铝处理后，精氨酸和苯丙氨酸的泌出量显著增加。比较第7 d和第14 d氨基酸的分泌量可知，除个别外，第14 d分泌的氨基

16、酸普遍高于第7 d时期，但是第14 d可以检测到的氨基酸种类明显少于第7 d。试验说明，铝胁迫下大豆根系分泌氨基酸活动受到影响，一定量的铝刺激根系分泌氨基酸，超过一定铝质量浓度后，使分泌量减少，甚至出现反常和紊乱的状况。3 讨论某些耐铝植物在铝胁迫下分泌有机酸已被认为是一个重要的抗性机制，从根系分泌出来的有机酸能与根际的Al3+结合，形成无毒性的螯合物，从而减轻了铝对根系的毒害20。2000年，Yang10等人从日本收集了14个大豆品种进行实验，推测出大豆耐铝品种通过分泌柠檬酸起到排斥铝的作用而达到耐铝的特性，且认为大豆在铝毒胁迫下只分泌专一性的柠檬酸。之后，越来越多的学者开始关注大豆在铝胁迫

17、下根系有机酸的分泌特性。目前的研究表明，在铝毒胁迫下，大豆根系分泌的有机酸主要为柠檬酸9-13，但在柠檬酸分泌的数量与大豆对铝毒耐性的相关性上存在较大的争论。Yang(2000) 8和Silva等人(2001)10认为，大豆耐铝性品种较敏感品种可分泌更多的柠檬酸，且主根的铝积累量低；而黄鹤等(2003)12的结果表明，柠檬酸的分泌量与品种的耐铝性无相关性，主根的铝积累量与耐铝性及柠檬酸的分泌量也无相关性，提出不宜将根系柠檬酸分泌量和铝含量作为大豆耐铝毒的筛选指标；也有研究发现外源草酸在缓解大豆铝毒害中有重要作用21, 22，而认为草酸在大豆耐酸铝机制中的作用可能更为重要23；植物在铝胁迫下不仅

18、改变根系分泌物中的成分和含量，也改变有机酸和酚类物质等分泌物的分子形态24等。虽然存在各种分歧，但许多相关研究都不可否认大豆根系分泌柠檬酸是大豆耐铝机制之一25。本实验结果显示，在低中铝质量浓度（本实验设置的20 mg·L-1和40 mg·L-1）下，大豆根系分泌的柠檬酸随着铝质量浓度的增大而增加，且在铝耐性品种浙春2号中的分泌量明显大于铝敏感品种浙春3号；但在60 mg·L-1 T3高铝质量浓度下，两个品种的柠檬酸分泌又受到显著的抑制。由此，我们的实验结果进一步证明，大豆根系分泌柠檬酸与其耐铝性相关。实验结果还显示，在大豆根系分泌柠檬酸的同时，也有少量的草酸和琥

19、珀酸分泌。刘拥海和俞乐最近也发现大豆根系分泌草酸23，但大豆根系分泌琥珀酸，还未见其它研究报道。有关铝胁迫下大豆根系分泌有机酸的机理，国内外学者的观点不一致。Yang8, 13认为铝胁迫会使大豆根系细胞表面形成Al-P复合体，导致大豆根系环境的P缺乏，但这不是铝诱导根系柠檬酸的分泌的原因，铝诱导大豆根系分泌柠檬酸的直接原因是铝引起根系细胞CS活性的增大，且这种作用具有专一性和特异性。而有的研究却揭示，豆类根系分泌柠檬酸等有机酸，是对P缺乏的一种响应，柠檬酸的分泌有助于活化磷酸铝盐中P，从而释放P26。有关分泌有机酸的作用，国外学者的解释也不一致。有人认为有机酸的作用主要是排斥根尖释放的有毒离子

20、，从而达到缓解铝毒害的目的27。也有人认为是柠檬酸与铝发生络合反应，促进植物根际土壤的生化大循环作用，从而降低铝毒害28。目前的研究结果已经显示，许多植物通过根系分泌不同的有机酸，比如苹果酸、草酸等等，以此响应铝毒或其他元素胁迫。对于先前多数人发现大豆在铝胁迫下有为何只专一性地分泌柠檬酸，这个至今没有合理的解释。从我们的实验结果来看，大豆在铝胁迫下可以分泌多种有机酸，有机酸的多样性更有利于大豆对铝的抗性和解毒，也有利于有机酸分泌和解毒机理的探讨和明确。本试在低中铝质量浓度范围内，浙春3号和浙春2号根系分泌物中的氨基酸泌出量随着铝质量浓度的升高而增多；但达到高铝质量浓度时，氨基酸的种类减少，分泌

21、量变化不一致，有的急剧降低，有的显著增加。氨基酸分泌量的变化也体现了铝毒害与大豆根系细胞质膜透性的相关性29, 30。但铝胁迫下根系分泌的某些氨基酸是否也具有解毒作用尚未得到肯定20。随着营养液中铝质量浓度的升高，大豆根系分泌的碱性氨基酸如精氨酸，还有苯丙氨酸明显增多。胡红青等29在对铝胁迫下小麦根系分泌物的研究中也发现，随着铝质量浓度升高，甘氨酸、色氨酸、精氨酸和苯丙氨酸的分泌量显著增加。张玲等31发现镉处理下小麦根系分泌的脯氨酸较高。说明耐铝植物根系分泌的某些氨基酸对铝等重金属的毒害可能也有一定的缓解作用。再者，根系分泌物是根细胞经过代谢过程主动分泌的，当植物遭受逆境胁迫时，通过溢泌根系分

22、泌物直接或间接活化根际土壤中的难溶性养分（比如难溶性磷）和调节根际微生物活性，是植物主动适应环境的机制之一32。氨基酸作为土壤有机氮的重要组成部分，是土壤微生物的重要营养源，土壤中的部分细菌和真菌在生理代谢过程中可将其作为前体合成植物生长调节剂，刺激或促进植物的生长和发育，调节植物的生理过程33。同时，微生物的代谢产物也反作用于植物根系氨基酸的分泌34。由此推测，铝毒胁迫下，大豆根系分泌氨基酸的种类和数量变化，可能与植物根系缓解铝毒胁迫存在一定的相关性，比如根系分泌的氨基酸和根际微生物活性相互影响，即通过与根际土壤微生物等的相互作用来实现缓解铝毒的目的35。这就有待我们进一步开展研究工作，探讨

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